Закрытие основного здания галереи в Лаврушинском переулке «переадресовало» посетителей в помещение на Крымском валу. Перед зрителями открывалась основная экспозиция – широкая картина творческого наследия отечественных мастеров, работавших в 1920—1960-е годы.
В 1987 году была показана выставка произведений Д. Г. Левицкого, организованная Государственной Третьяковской галереей и Русским музеем при поддержке других музеев СССР. А потом пошла череда выставок художников русского авангарда: 1989 год – В. В. Кандинского, К. С. Малевича, 1990 год – Л. С. Поповой, А. С. Голубкиной, П. Н. Филонова, Эль Лисицкого, 1991 год – «Шагал в России», «Русский модерн», 1992-й – «С. И. Мамонтов и русская художественная культура», А. И. Куинжди, В. В. Верещагин. В 1994 году состоялись выставки работ В. Е. Татлина, И. Е. Репина и В. Д. Поленова.
Огромные толпы посетителей собрала «Выставка произведений из собрания Арманда Хаммера» (1986); администрации Галереи даже пришлось пойти на организацию двухчасовых сеансов для ее просмотра.
Строительные работы в Лаврушинском были начаты еще в 1983 году. Через два года введен в строй депозитарий. Там же расположились и реставрационные мастерские Государственной Третьяковской галереи.
А в 1986 году настало время приступить к реконструкции основного здания Третьяковской галереи. Авторы проекта (архитекторы И. М. Виноградский, Г. В. Астафьев, Б. А. Климов и другие) своей главной задачей считали сохранить облик исторического ансамбля. Центр комплекса – основной дом и «щусевский корпус» – были расширены за счет застройки двух внутренних дворов. Здесь разместилась основная экспозиция.
В 1989 году был построен еще один новый корпус, уже с южной стороны от основного здания. Он предназначался для выставочных залов, конференц-зала, информационно-вычислительного центра, детской изостудии. В этом же здании находится большая часть инженерных систем и служб, поэтому оно получило название «Инженерный корпус».
Принципиальной особенностью проекта было включение в музейный ансамбль храма Святителя Николая в Толмачах (памятник архитектуры XVII века). Ныне он восстановлен, освящен и действует в статусе домового храма-музея при Третьяковской галерее.
В 1986 году к Галерее на правах отделов был присоединен ряд мемориальных московских музеев: Дом-музей П. Д. Корина, Дом-музей В. М. Васнецова, Музей-квартира А. М. Васнецова, Музей-мастерская А. С. Голубкиной. В связи с этим Галерея получила статус Всесоюзного музейного объединения (с 1994 года – Всероссийское).
В апреле 1995 года для посетителей открылась обновленная экспозиция классического русского искусства в Лаврушинском переулке. Традиционный маршрут и расположение материалов были во многом сохранены. В новом-старом доме Третьяковской галереи стало возможным значительно расширить экспозицию древнерусского искусства, выделить залы для скульптуры XVIII – первой половины XIX века и рубежа XIX–XX веков. Требующая особого светового режима графика теперь демонстрируется в специально оборудованных залах, появилась «Сокровищница», где можно увидеть произведения прикладного древнерусского искусства, миниатюры, иконы в драгоценных окладах.
Застройка внутренних двориков дала возможность создать новые залы для картин К. П. Брюллова, А. А. Иванова, И. Н. Крамского, А. И. Куинджи. Самый большой из них был специально спроектирован для огромного декоративного панно «Принцесса Греза» М. А. Врубеля (1896), поступившего в галерею в 1956 году из Государственного академического Большого театра СССР.
Еще в 1953 году из Большого дворца Московского Кремля было передано пятиметровое полотно И. Е. Репина «Прием волостных старшин Александром III во дворе Петровского дворца в Москве» (1886), которое писалось по «высочайшему» заказу. Оно также включено в новую экспозицию.
Многие коллекционеры дарили Галерее произведения искусства, продолжая традицию ее основателя – П. М. Третьякова. Музей всегда с благодарностью принимал и принимает как отдельные работы, так и коллекции из частных собраний.
Пополнение коллекции музея происходит также благодаря Обществу друзей Третьяковской галереи, образованному в 1995 году. Оно объединяет индивидуальных и корпоративных членов, оказывающих музею благотворительную помощь в реализации самых разных проектов, в том числе в приобретении произведений искусства.