После налета «Марат» снялся с якоря и перешел на Малый Кронштадтский рейд, продолжал активно обстреливать противника на южном берегу Финского залива. 18 сентября корабль отбуксировали в гавань Усть-Рогатка, чтобы провести текущий ремонт. Восстановительные работы велись в тяжелых условиях ежедневных налетов вражеской авиации, избравшей Кронштадт своей основной целью. «Марату» удалось отразить все атаки с воздуха, ни одна вражеская бомба так и не попала в цель.
Утро 23 сентября 1941 года выдалось довольно ясным. Видимость была замечательной, чем и воспользовались немецкие самолеты-разведчики. Они сфотографировали Кронштадт и корабли, стоящие в гавани и на рейде. С аэродрома Тирково, находящегося южнее Луги, в воздух поднялись пикирующие бомбардировщики «иммельман». Они нацелились на линкоры «Марат» и «Октябрьская революция», а также тяжелые крейсеры «Киров» и «Максим Горький». Некоторые «юнкерсы» несли противолинкорные бомбы. Примерно в одиннадцатом часу бомбардировщики достигли Петергофа, и по боевой тревоге весь экипаж «Марата» приготовился отражать воздушную атаку. Сначала шрапнелью из главного калибра был произведен выстрел по ближайшим самолетам. Снаряд разорвался с недолетом, а вражеские пикировщики, разделившись на две группы, направились к кораблям.
Невзирая на непрекращающийся огонь, нескольким бомбардировщикам удалось прорваться к линкорам.
В носовую часть «Марата» попала тысячекилограммовая бомба, вызвав детонацию боезапаса первой башни главного калибра. Сила взрыва была такова, что орудийную башню массой несколько десятков тонн подбросило в воздух, словно детскую игрушку. На командных пунктах и боевых постах героически погибли командир корабля капитан 2-го ранга Иванов, старший помощник капитана 3-го ранга Чуфистов и еще 324 человека экипажа. Командование линкором взял на себя капитан 3-го ранга Родичев.
Как боевая единица линейный корабль «Марат» прекратил свое существование. Носовая оконечность, вплоть до второй башни главного калибра, покоилась на дне. Большинство конструкций было буквально выдрано из корпуса. Оставшаяся неповрежденной часть корабля еле держалась на плаву с креном на правый борт. В результате взрыва котлы второго котельного отделения пробили водонепроницаемую переборку под второй башней, и несколько отсеков были затоплены. Давление пара опустилось до нуля, турбогенераторы перестали работать, и уже через несколько минут после взрыва «Марат» был обесточен.
В тяжелых условиях, при свете ручных фонарей экипаж корабля пытался бороться с затоплением, конопатя швы и ставя подпоры. Но эти попытки были напрасными: быстро распространяясь по корпусу, вода заливала отсек за отсеком на нижней палубе. Вскоре «Марат» сел кормовой частью на грунт, поскольку глубина в этом месте составляла 11 метров. Два часа продолжалась борьба за спасение линкора, после чего экипажу было приказано покинуть «Марат»: на корабле отключилось аварийное освещение. Остались только расчеты зенитных орудий, расположенных на четвертой башне главного калибра, — они удачно отбивали налеты вражеской авиации на Кронштадт.
К вечеру 23 сентября организовали подачу электроэнергии с берега, и часть команды, вернувшись, снова попыталась восстановить линкор. К сожалению, все усилия моряков были тщетны — утром 24 сентября «Марат» окончательно лег на грунт.
Когда к концу сентября немцы вплотную подошли к Ленинграду, было решено использовать «Марат» как грозную плавучую батарею — третья и четвертая башни главного калибра корабля практически не пострадали. Началась откачка воды, и вскоре «Марат» всплыл с дифферентом на нос и креном на правый борт. Через месяц кормовая часть линкора была частично осушена и отремонтирована, введены в строй оставшиеся башни главного калибра.