В VIII–IX веках почитание икон в Византии преследовалось как ересь. Иконоборцы считали, что образа нарушают библейский запрет на сотворение идолов. А почитатели икон видели в них путь к просветлению — по их мнению, иконы физически воплощали присутствие Бога, что сравнимо с тем, как Он выразил себя в Иисусе. В 754 году было принято церковное постановление, что изготовителей святых образов с помощью безжизненных красок ждет анафема. Однако верующие все же писали иконы и тайно хранили их у себя, как это делала и Ирина.
Также иконоборцы считали почитание икон отголоском язычества: мол, творение рук людских не может обладать Божественной сущностью. Основание для этого они находили в Библии: «Не сотвори себе кумира». Особенно воинственными были евреи, принявшие христианство. Сторонниками же иконопочитания в основном были греки, хранившие память о временах, когда их языческие боги, изображенные прославленными ваятелями и художниками, украшали собой многочисленные храмы.
Показательно, что после смерти иконоборческого патриарха Никиты в начале 780 года Ирина просила супруга назначить патриархом Павла, известного заступника иконопочитателей. Император тогда удовлетворил просьбу жены, но взял с новоназначенного письменную клятву, что он почитать иконы не будет.
Едва получив регентскую власть, императрица тут же попыталась реализовать свои амбициозные планы. Но не прошло и полутора месяцев со дня смерти Льва Хазара, как среди высших чиновников возник заговор, во главе которого стоял логофет (чиновник, ведавший налогообложением) Григорий. Заговорщики хотели возвести на трон сосланного кесаря Никифора, брата покойного императора, или кого-то из его братьев. Но тайное стало явным — планы Григория были раскрыты. В итоге его и помощников ослепили, а пятерых сыновей Копронима насильно рукоположили в священники. А чтобы их новый статус увидел народ, братьев заставили в праздник раздавать верующим причастие.
Императрица-регент правила вместе со своим фаворитом — евнухом Ставракием. Для укрепления своей власти Ирина поменяла военное руководство и окружила себя верными людьми. Но в 781 году сицилийский стратиг Елпидий объявил себя императором, восстав против власти Ирины. Через год оппозиционера призвали к порядку, но он бежал в Африку, к мусульманам. Враги не дремали и за пределами государства: арабы совершали набеги, но от них в 783 году удалось откупиться, а против болгар отправился сражаться евнух Ставракий. Два года он успешно воевал в Элладе, Фессалии и Фракии, основал город Иринополь (Верою), а затем с триумфом вернулся в Константинополь.
Вопреки надеждам Ирины патриарх Павел не изменил клятве, которую он давал императору Льву IV, и стал мешать иконопочитателям осуществлять задуманное — восстанавливать право молиться на образа. Тогда регентша назначила патриархом Тарасия, который по ее велению в 786 году созвал Вселенский собор для отмены иконоборчества. Когда же в Константинополь съехались епископы, партия иконоборцев, пользовавшаяся влиянием в армии, провела работу в столичных частях, и начинавшие служить еще при Константине Копрониме воины ворвались на заседание собора и разогнали святых отцов, угрожая им обнаженными мечами.
Императрица усвоила урок, данный ей иконоборцами и воинами, верными идеологии ее покойных мужа и свекра. Через год под предлогом экспедиции на Восток из Никеи перед проведением собора вывели войска, а их место заняли части западных фем (округов), издавна не признававшие иконоборчества. Семьи воинов, ушедших из города, стали заложниками, а сами отряды вместо похода на арабов были разоружены. Теперь ничто уже не могло помешать планам императрицы, и 24 сентября 787 года в Никее открылось первое заседание VII Вселенского собора. Вселенским он считался потому, что на нем кроме представителей византийского духовенства присутствовали легаты Папы Адриана I и два палестинских монаха. Собор восстановил иконопочитание, отменив акты 754 года. Папа требовал еще и возвращения земель на Сицилии и в Калабрии, но Ирина ответила отказом. (Знаменательно, что спустя восемь лет на синоде во Франкфурте западная церковь отказалась от признания решений VII Вселенского собора, объявив все совершившееся недоразумением, возникшим из-за якобы плохого качества перевода текстов постановлений с греческого на латынь. На самом деле это решение было принято под нажимом Карла Великого, который претендовал на главенство в решении вопросов веры на Западе. О борьбе иконоборцев и иконопочитателей Карл высказывался презрительно, называя соборы 754 и 787 годов нелепыми и позорными. Категоричность западного монарха объяснялась также и ухудшением ромейско-франкских отношений: еще в 787 году Ирина расторгла помолвку сына с дочерью Карла Ротрудой и помогла Адельхису, сыну последнего лангобардского короля, высадиться с войском в Италии. Франки разгромили оккупантов, взяв в плен тысячу человек и уничтожив еще четыре, и затаили злобу на подлых византийцев.)