В первой фазе боевых действий «дальникам» была поставлена задача нанести удары по железнодорожным станциям и военным объектам в городах Хельсинки и Вайпури, а также провести разведку на всем ТВД.
ДБ-ЗТ из 1-го МТАП ВВС КБФ получили приказ бомбить порт Котка, а также найти и уничтожить самые мощные корабли финских ВМС — броненосцы береговой обороны «Вяйнемяйнен» и «Ильмаринен». В первом разведзвене один ДБ-ЗТ потерпел катастрофу на взлете с плохо очищенной от снега ВПП. Из-за грубых тактических ошибок ведущего второго звена разведчиков подполковника Вельского из трех самолетов в этом вылете погибли два. Третье звено потерь не имело, но противника тоже не нашло. Экипажи, посланные на бомбежку Котки, не смогли показать на карте, какой же район города они бомбили.
Основу противовоздушной обороны финнов составляла зенитная артиллерия, относительно современных истребителей Фоккер D.XXI было всего 39 машин, но сразу с началом войны страны Запада направили Финляндии военную помощь, в том числе прибыли новые истребители. Вместе с тем нагрузка на бомбардировочные части возросла, когда начался штурм «Линии Маннергейма» — системы капитальных огневых позиций, прикрывавших южные промышленные районы страны со стороны границы с СССР. Опорные пункты «линии» представляли собой железобетонные казематы с несколькими орудийными и пулеметными амбразурами, прикрытые минными полями, заграждениями из надолбов, колючей проволоки и минных полей, а также меньшими, но хорошо замаскированными дотами. Многие такие объекты были построены на американские деньги и стоили свыше миллиона долларов каждый. «Линия» выдержала первый удар, и теперь взломать ее пытались непрерывной бомбардировкой. Здесь ДБ-3 должны были сыграть решающую роль, ведь они могли брать особо мощные фугасные авиабомбы ФАБ-1000 и специальные броне- и бетонобойные бомбы калибра 500 и 50 кг.
Нижняя турель МВ-2 с пулеметом ШКАС
Верхняя турель МВ-3 с пулеметом ШКАС
19 января 1940 года прибыл на фронт 42-й ДБАП, а 17 февраля — 7-й ДБАП, а из экипажей Полярной Авиации и Гражданского Воздушного Флота, имевших большой опыт слепых полетов в сложных метеоусловиях, сформировали сначала отдельную эскадрилью, а затем — 85-й авиаполк специального назначения, в составе которого были и ДБ-3. В 85-м АП на финском фронте на ДБ-3, среди прочих, летал Герой Советского Союза, летчик-испытатель и рекордсмен Г.Ф. Байдуков. Бомбардировщики и тяжелая артиллерия «проломили» финскую оборону, и война завершилась 13 февраля 1940 года. Финляндия уступила требованиям СССР, но назвать это победой ни у кого язык не поворачивался. В «зимней войне» советская авиация понесла тяжелые потери. Позорный случай произошел 6 января 1940 года. Три девятки ДБ-3 6-го ДБАП возвращались с удачной бомбежки. Одна из эскадрилий была атакована парой D.XXI. Воспользовавшись неорганизованностью экипажей бомбардировщиков, а также тем обстоятельством, что самолеты были укомплектованы по нормам мирного времени (!) и не имели нижних пулеметов, финны безнаказанно сбили 7 ДБ-3.
По итогам конфликта прошла кампания награждений и наказаний. Среди тех, кто головой поплатился за крупные неудачи, был и командир 6-го ДБАП. Был также сделан справедливый вывод, что необходимо создать на замену ДБ-3 самолет с качественно более высокими летно-тактическими данными, а ведь в то бурное время летная жизнь подобных машин была короткой. Хотя проектирование «альтернативного» дальнего бомбардировщика уже в 1936 году было задано и другим ОКБ (например, строился самолет К-13 конструкции К.А. Калинина), но именно ДБ-3 был становым хребтом формируемой Дальнебомбардировочной Авиации — ДБА. Она была организована в ноябре 1940 года вместо трех Армий особого назначения (АОН), в которые сводились части, вооруженные ТБ-3. Оставаясь в составе ВВС, командование ДБА напрямую подчинялось Ставке Верховного Главнокомандования (ВГК), выполняя задачи стратегического масштаба. Парк ДБА для этого должен был быть не только качественно совершенным, но и достаточно многочисленным. Две трети его должны были составить двухмоторные дальние бомбардировщики, а остальное — тяжелые скоростные и высотные четырехмоторные бомбардировщики, дальние разведчики, истребители сопровождения и прикрытия аэродромов. Три завода с 1936 по 1941 год построили 1528 самолетов ДБ-3, этого было вполне достаточно, чтобы наполнить новую военную доктрину содержанием.