Через две недели, 12 мая 1987 г., Козлов «обкатал» новый самолет с Прилукского аэродрома, а 1 июня состоялся вылет строевого экипажа командира полка В.Гребенникова. Вслед за ним Ту-160 в воздух поднимали Н.Студитский, В.Лежаев и А.С.Медведев, известный в полку как «ас Медведев» - он и принял командование первым отрядом этих машин.
Для ускорения освоения самолета (и сбережения ресурса) в полку оборудовали тренажерный зал. Чтобы с максимальной отдачей использовать имеющуюся пару машин и подготовить достаточное число летчиков, через кабину выходившего на полеты Ту-160 «пропускались» несколько сменявших друг друга экипажей, ожидавших своей очереди у края ВПП.
Самолет понравился летчикам. Белоснежная машина оказалась очень «летучей», легкой в управлении, обладала отличными разгонными качествами и скороподъемностью («сама шла вверх»), устойчиво держалась на малых скоростях, что упрощало посадку (минимальная скорость равнялась 260 км/ч и была даже ниже, чем у Ту-22МЗ). Однажды стотонной тяги двигателей даже хватило для взлета с выпущенными по невниманию интерцепторами. Самолет вяло, но шел вверх, зато после их уборки рванул так, что летчики «едва не продавили кресла». При выходе на опасные режимы срабатывали система предупреждения и автомат ограничений, не допускавшие грубых ошибок летчиков.
Отношение к Ту-160, окрещенному «гордостью нации» (бытовало и «камбала»-за своеобразный «анфас» с пучеглазой кабиной), было очень уважительным, а его полеты обставлялись с должным вниманием: чтобы избежать засасывания в воздухозаборники мусора с земли, самолетам в первые месяцы не разрешалось рулить на старт самостоятельно. Запустив сначала на тщательно выметенной площадке двигатели и выведя их на режим малого газа, самолеты буксировали тягачом, впереди которого двигалась шеренга солдат, собиравших камешки и ветки, а саму ВПП перед полетами едва не мыли.
На стоянке Ту-160 обнаружил своеобразную особенность: при сложенных консолях крыла (положение 65°) он легко мог сесть на «пятую точку», и вернуть его в нормальное положение было затруднительно. Пришлось на земле оставлять крыло в положении минимальной стреловидности 20°, хотя при этом Ту-160 увеличивался в размахе и занимал больше места.
Более серьезных мер потребовало обнаружение весной 1988 г. неподалеку от Прилук замаскированного под пень контейнера с аппаратурой, прослушивавшей радиопереговоры и фиксировавшей работу радиотехнических систем самолетов. Его владельцы пожелали остаться неизвестными, а Ту-160 получили своего рода «намордники» - чехлы из металлизированной ткани, закрывавшие на земле носовой обтекатель РЛС и не пропускавшие наружу излучение (они же защищали технический экипаж от высокочастотного облучения во время опробования самолетного оборудования).
Поворотная часть крыла Ту-160
Внутренняя часть закрылка при увеличении стреловидности крыла складывается, образуя аэродинамический гребень
Закрылки поворотной части крыла
Ту-160 выруливает на старт. Крыло - в положении минимальной стреловидности
К концу 1987 г. полк имел укомплектованный отряд из десяти Ту-160, но для сохранения боеготовности на время переучивания сохранял в своем составе ударные Ту-22МЗ и постановщики помех Ту-16П. По мере поступления Ту-160 старые самолеты передавали в другие полки, а часть Ту-16 демонтировалась и уничтожалась на месте (чтобы общее количество боевых самолетов оставалось в рамках Договора о сокращении обычных вооружений). Для контроля за самими Ту-160, проходившими по другой «статье» (их число оговаривалось Договором о стратегических наступательных вооружениях) в Прилуки должны были прибыть американские инспекторы, для которых рядом со стоянками и ВПП выстроили коттедж. Последний Ту-22МЗ покинул Прилуки в марте 1991 г.
С нарастанием перестроечных трудностей в экономике производство Ту-160 и темпы их развертывания несколько снизились: к концу 1991 г. полк насчитывал 21 машину в двух эскадрильях. Третья эскадрилья получила с начала того же года Ту-134УБЛ (учебно-боевой для летчиков), обладающие сходными с тяжелыми бомбардировщиками управляемостью и поведением в воздухе. Они использовались для ввода в строй экипажей и поддержания летных навыков, позволяя сохранять ресурс боевых машин и избегать многочисленных отказов, которые поначалу сопутствовали Ту-160 (к тому же, использование «тушек» обходилось почти вчетверо дешевле).