В конце 1977 г. был утвержден макет Ту-160, и в Москве при широкой кооперации с Казанью началась постройка трех прототипов. Первый из них, обозначенный «70-01», предназначался для летных испытаний, но не оснащался бортовым оборудованием в полном объеме. Самолет «70-02» служил для статиспытаний, а «70-03» стал практически полным аналогом серийной машины.
Ту-160 в полете, стреловидность крыла 20°, механизация выпущена
Во второй половине ноября 1981 г. машина «70-01» начала пробные рулежки на аэродроме в Жуковском (при опробовании двигателей перед второй пробежкой она и была сфотографирована). Летчиками-испытателями были Б.И.Веремей, С.Т.Агапов, В.Н.Матвеев, Е.С.ПавловиМ.М.Козел. Первый полет Веремей выполнил в пятницу 18 декабря 1981 г. в преддверии 75-летнего юбилея Л.И.Брежнева. Сегодня конструкторы отрицают прямую связь с этой датой, утверждая, что взлет ко дню рождения «вождя» случаен. Это похоже на правду т.к. в истории советской авиации многие самолеты совершили первый вылет именно в декабре, что связано с закрытием годовых планов предприятий. Еще более прозаичной причиной «урожайности» декабря на первые полеты является ясная зимняя погода, приходящая на смену осенним дождям и туманам (уместно напомнить, что и Ту-144 впервые поднялся в воздух в последний день года - 31 декабря 1968 г). Зная дату юбилея, руководство вполне могло лишь подкорректировать день первого вылета. Как бы то ни было, в задании на 18 декабря значилась лишь скоростная пробежка (уже после посадки летчик докладывал, что «машина сама попросилась в воздух»). Полет по кругу прошел успешно, а виновник торжества Веремей вскоре получил Звезду Героя.
Самолет «70-01»испытывался несколько лет, служил для доводки аэродинамики машины и снятия летных характеристик. На нем в феврале 1985 г. впервые был преодолен звуковой барьер. Внешне от серийных машин он отличался незначительно, а внутренним оборудованием -куда больше. С туполевским «здоровым консерватизмом» на нем установили уже отработанное серийное приборное и радиооборудование, отложив неизбежные проблемы с доводкой сложной электроники на последующие этапы испытаний. Помимо отсутствия части бортовых комплексов, некоторые элементы конструкции были сделаны из материалов-заменителей. Именно трудности с получением новых конструкционных материалов и проблемы с технологией их обработки стали главной причиной задержки постройки второго летного экземпляра «70-03», который впервые поднялся в воздух только 6 октября 1984 г. От первой «семидесятки» машина отличалась и внешне: на ней «вылизали» аэродинамику, в особенности обводы носовой части (С.М.Егер говорил: «Самолет обтекается с носа!»). В октябре взлетел и третий Ту-160 - первая машина казанской сборки.
Всего на испытания вывели 8 самолетов двух опытных серий. Первый этап заводских и госиспытаний проводился на летно-доводочной базе ОКБ в ЛИИ, по мере расширения программы подключился НИИ ВВС и его полигон в Ахтубинске (Владимировка), место которого было в свое время выбрано благодаря все тем же подходящим погодным условиям (число ясных «летных» дней на Нижней Волге достигает 320 в году). Испытательной бригадой военных летчиков Ту-160 руководил Л.И.Агурин, а ряд полетов провел будущий начальник НИИ ВВС Л.В.Козлов, «вылетавшийся» в испытатели из «дальников».
Бескрайние заволжские степи как нельзя лучше подходили для отработки основного ударного вооружения Ту-160 -автономных крылатых ракет Х-55 с дальностью полета до 3000 км. При их пусках бомбардировщик сопровождал спецсамолет Ил-76 - командно-измерительный пункт, принимавший телеметрическую информацию с борта Ту-160 и самой ракеты, а также следивший за ее полетом. Несколько раз при отказах и сбоях в системе управления Х-55, когда она становилась «чересчур самостоятельной» и сходила с маршрута, опасно приближалась к границам полигона, приходилось подавать команду на ее подрыв. При пусках на большую дальность Х-55 продолжала идти к цели уже после посадки самого самолета. Точность ее попадания (круговое вероятное отклонение от цели) удалось довести до 18-26 м.
Большого внимания потребовала доводка радиоэлектронных систем самолета - прицельно-навигационного комплекса (ПрНК) «Обзор-К» и, особенно, бортового комплекса обороны (БКО) «Байкал», пришедшего на смену стрелковым установкам - непременному атрибуту прежних бомбардировщиков. «Байкал» позволяет обнаружить средства ПВО противника, засечь их положение, заглушить помехами или поставить за самолетом завесу из ложных целей. Элементы БКО испытывались на радиотехнических полигонах под Оренбургом и в Средней Азии. В целом на госиспытаниях к середине 1989 г. Ту-160 совершил 150 полетов, из них 4 с пусками Х-55СМ, причем один - с одновременным сбросом ракет из обоих грузоотсеков.