С этой же традицией школьного и библиотечного изучения, которую в средние века продолжили монастыри, связан процесс переписывания рукописей. Вергилий всегда оставался главным предметом изучения и эталоном мастерства в школе, переписывание его произведений не прекращалось вплоть изобретения книгопечатания — благодаря этому мы имеем семь основных списков его поэм с датировкой от II–III до XV века.
Уже в толкованиях Элия Доната и Сервия проступают черты той «легендарности», которая ляжет в основание «мифа о Вергилии», сотворенного в средние века. В средневековье сложилось как бы два образа Вергилия. Один — Вергилий, изображавшийся на витражах соборов, пророк, предсказавший явление Христа, «светлый» Вергилий, томящийся среди своих языческих богов. Эта традиция идет еще от раннего христианства. Блаженный Августин видит в Вергилии «душу, христианскую по природе», святой Иероним ставит его выше всех языческих поэтов и включает его в круг изучаемых авторов в основанной им монастырской школе в Вифлееме (IV в. н. э.).
Другой Вергилий — колдун, чернокнижник и маг. Это превращение произошло также в средние века. Переосмысляется имя его деда с материнской стороны — Магий. Показывают зеркало, с которым Вергилий якобы занимался магией; изображение Вергилия носят как талисман; его книги используются для гаданья. Вергилий становится героем легенд, связанных с его «черной» репутацией. Он — маг-наставник в сказании о семи мудрецах, вошедшем в «Долопатос», собрание легенд конца XII в., объединенных Иоанном из Альта-Сильвы. Иоанн Сольсберийский (XII в.) приводит легенду, где с чарами Вергилия связывают основание Неаполя. В начале XVI века эти легенды были собраны в сборник и вскоре переведены на другие языки. По одной из них, Вергилий родился в Арденнах после основания Рима, в Толедо обучался магии, которой извел впоследствии императора римлян, влюбился в дочь вавилонского султана, основал Неаполь и таинственно исчез во время бури на море. Этот миф о черном Вергилии связан с представлением о Вергилии, сверхъестественным образом «предсказавшем», «предчувствовавшем» христианство.
Аллегорически-христианскому истолкованию языческого содержания подвергаются в средние века все три произведения Вергилия. «Буколики» становятся в то время особенно популярны. Это объясняется не только тем, что в таинственном младенце эклоги IV видели Христа, но и тем, что сама пастушеская основа жанра приобретает характерно «средневековый» смысл: образ буколического пастуха соотносится с образом Иисуса как доброго пастыря, в соотношение «пастух и его стадо» вкладывается значение «пастыря и его паствы». Кроме того, золотой век IV эклоги Вергилия у буколистов-подражателей приурочивается к своему времени и связывается с весьма реальным носителем. В эклогах придворных поэтов Карла Великого (IX в. н. э.) Алкуина, Муадвина-Назона, Ангильберта обещанный Вергилием золотой век расцветает именно при императорском дворе. Распространению буколического жанра способствовала и его диалогическая форма. Излюбленный средневековый жанр — дебат — представлял собой наглядное состязание персонифицированных абстракций: «Спор Души и Тела», «Спор Разума и Плоти», «Спор Смерти и Человека» и т. п.; сюда же относятся бесчисленные «споры» цветов, животных, лиц разных званий. Состязание буколических пастухов легко входит в эту общую традицию средневекового состязания.
«Георгики» уступают «Буколикам» в популярности, но символико-христианское осмысление распространяется и на них. Раннехристианский римский писатель Боэций (ок. 480–524 гг.) истолковывает историю Орфея и Эвридики как аллегорию души, мятущейся между высоким и низким началами; в трактате епископа Рабана Мавра «О Вселенной» (IX в. н. э.) описание Вергилием полей толкуется как аллегория человеческого рода, сельскохозяйственные инструменты символизируют орудия, обрабатывающие «поле господне», и т. д.
Аллегорически-христианскому толкованию поддавалась и «Энеида» с ее шестой книгой — «адом», и Сивиллой, указывающей Энею золотую ветвь (символ бессмертия души) и почитавшейся в средние века святой, и, наконец, с благочестивым характером самого героя поэмы. Христианский писатель VI века н. э. — Фульгенций видит аллегорический смысл «Энеиды» последовательно в песне, стихе и слове. В XII веке Иоанн Сольсберийский пытается истолковать в аллегорическом духе даже имя героя поэмы: «Эней» — возводится им к греческому ennaϊos («обитающий») и осмысляется как аллегория души, обитающей в теле.