Учеба началась с сентября 1833 года. Первоначально он учился в пейзажном классе у Максима Воробьева. В 1835 году за пейзажи «Вид на взморье в окрестностях Петербурга» и «Этюд воздуха над морем» получил серебряную медаль и был определен помощником к французскому маринисту Филиппу Таннеру. Ученикам было запрещено работать самостоятельно, но Айвазовский продолжал писать пейзажи и представил пять картин на осенней выставке Академии художеств 1836 года. Эти картины были хорошо восприняты критиками, а вот Таннер пожаловался на Айвазовского Николаю I, и по распоряжению царя все картины Айвазовского были сняты с выставки. Юношу простили спустя полгода и определили в класс батальной живописи к профессору Александру Ивановичу Зауервейду для занятий морской военной живописью. Проучившись в классе Зауервейда всего несколько месяцев, в сентябре 1837 года Айвазовский получил Большую золотую медаль за картину «Штиль». Ввиду особых успехов Айвазовского в учении было принято необычное для академии решение – выпустить Айвазовского из академии на два года раньше положенного срока и послать его на эти два года в Крым для самостоятельных работ, а после этого – в командировку за границу на шесть лет.
1838 и первую половину 1839 года Иван Константинович жил в Крыму, где писал морские пейзажи, занимался батальной живописью и даже участвовал в военных действиях на побережье Черкесии. Например, он с берега наблюдал за высадкой десанта в долине реки Шахе и делал наброски для картины «Десант отряда в долине Субаши». Эта картина была написана по приглашению начальника кавказской прибрежной линии генерала Раевского. Ее потом купил император Николай I и пожелал, чтобы молодой художник изображал подвиги флота.
В конце лета 1839 года Айвазовский вернулся в Санкт-Петербург, где 23 сентября получил аттестат об окончании Академии, свой первый чин и личное дворянство. В это же время он сблизился с кругом Карла Брюллова и Михаила Глинки.
В июле 1840 года Айвазовский и еще один выпускник Академии Василий Штернберг отправились в Рим через Венецию и Флоренцию. В Венеции Иван Константинович познакомился с Гоголем, а также побывал на острове св. Лазаря, где после многих лет разлуки повстречался со своим братом Габриэлом, который жил в монастыре на острове. Айвазовский оставил в подарок монахам одну из своих работ на Библейскую тему – картину «Хаос. Сотворение мира».
Долгое время Айвазовский прожил в Южной Италии, в частности, в Сорренто, и там он привык недолгое время писать этюды и картины на открытом воздухе, а потом дорабатывал картину уже в мастерской. В эти годы еще одна картина на тему сотворения мира под названием «Хаос» была куплена папой Григорием XVI, причем в благодарность он наградил художника золотой медалью. Была у Айвазовского и золотая медаль Парижской академии художеств.
В начале 1842 года он через Швейцарию и долину Рейна отправился в Голландию, оттуда отплыл в Англию, а позже посетил Париж, Португалию и Испанию. Осенью 1844 года Айвазовский вернулся в Россию и стал живописцем Главного морского штаба России, а с 1847 года – профессором Петербургской Академии художеств; также он был избран членом академий Рима, Парижа, Флоренции, Амстердама и Штутгарта.
Осенью 1845 года, после завершения плавания с адмиралом Литке, Айвазовский обратился в Главный морской штаб и Академию художеств с просьбой продлить пребывание в Крыму для окончания начатых работ и получил разрешение остаться до следующего мая. Тут же он начал строительство своего дома на городской набережной. Феодосия стала его домом, хотя всю жизнь он много путешествовал и по нескольку раз в год ездил в Петербург.
Кроме дома в Феодосии, художник впоследствии обзавелся имением в деревне Шейх-Мамай, имел небольшой дом в Судаке.
Айвазовский открыл в Феодосии школу искусств и картинную галерею, инициировал постройку городского концертного зала, заботился об устройстве в Феодосии библиотеки.
Мировую славу ему принесли картины на морскую тему, но у Айвазовского есть и серия крымских прибрежных городов, есть картины степей Малороссии, сюжеты на библейские и исторические темы. Писал Айвазовский и портреты, но, не считая себя хорошим портретистом, брался лишь за изображения близких ему людей.
В 1857 году для художественной выставки в Париже Айвазовский создал серию из четырех пейзажей «Богатства России», за которую первым из русских художников получил французский орден Почетного легиона.
За свою жизнь художник побывал во многих странах. Конечно, много ездил по Европе, но бывал и в Константинополе, в Египте, а в возрасте 75 лет вместе с женой посетил Соединенные Штаты Америки. Конечно, везде он писал картины на местные темы, например «Пирамида в Гизе» или «Ниагарский водопад».