Генерал Смит создал также и Управление национальных оценок (будущий Разведывательный директорат), призванный составлять аналитические обзоры по разведке в целом и по конкретным проблемам. Таким образом, структура ЦРУ начала приобретать современные очертания.
В этот период ЦРУ охватило своими тайными операциями весь земной шар. К 1953 г. крупные тайные операции (пропагандистские, полувоенные и политические) проводились в 48 странах. Оружие и денежные средства направлялись засевшим в Бирме недобитым гоминьдановцам (американцы надеялись, что им удастся превратить Бирму в плацдарм борьбы против социалистического Китая). В 1950 г. агенты ЦРУ помогли подавить народное восстание на Филиппинах, приведя к власти американского ставленника Рамона Магасасе.
В 1952 г. агенты ЦРУ свергли египетского короля Фарука и привели к власти бывшего агента Абвера и будущего Героя Советского Союза и любимца Хрущёва Гамаля Абделя Насера. Впоследствии руководству ЦРУ пришлось сильно пожалеть об этом решении.
В 1953 г. эксперт ЦРУ по Ближнему Востоку Кермит Рузвельт организовал операцию по свержению иранского премьера Мохаммеда Мосаддыка и возвращению на трон шаха Мохаммеда Реза Пехлеви.
В 1954 г. ЦРУ провело полувоенную операцию по свержению президента Гватемалы Хакобо Арбенса, посягнувшего на самое святое — собственность американской компании «Юнайтед Фрут».
Велись тайные операции и непосредственно против главного противника — СССР. Начиная с августа 1949 г. была организована заброска на территорию СССР прошедших обучение в ЦРУ украинских и прибалтийских националистов. Агенты обеспечивались рациями и должны были держать связь со своими американскими руководителями, находившимися в Западной Германии. На протяжении пяти лет ЦРУ забрасывало своих агентов в СССР на парашютах или переправляло по Балтийскому морю, однако ни один из них так и не сообщил никакой информации, если не считать сигналов о провале.
В странах Восточной Европы создавались «группы сопротивления коммунизму». В рамках операции под кодовым названием «Красная шапка — красные носки» была организована спецподготовка польских, румынских, венгерских и чехословацких эмигрантов, которые должны были впоследствии возглавить «движения сопротивления» просоветским режимам в своих странах. На территории Западной Европы были размещены секретные склады оружия (чтобы в случае войны «освободительные» движения не остались с пустыми руками после прихода советской армии).
Американские военные самолёты постоянно вторгались в советское воздушное пространство. Вот лишь выдержка из списка потерь, официально признанных американцами:
8 апреля 1950 г. над Балтийским морем советскими истребителями был сбит самолёт-разведчик ВМС США PB4Y-2 «Прайвэтир».
6 ноября 1951 г. вблизи советского побережья исчез патрульный самолёт ВМС США P2V-3 «Нептун», обстрелянный перед этим советскими истребителями.
13 июня 1952 г. над Японским морем исчез совершавший разведывательный полёт самолёт ВВС США RB-29 «Суперфортрес».
7 октября 1952 г. вблизи японского побережья исчез самолёт ВВС США RB-29A «Суперфортрес».
29 июля 1953 г. над Японским морем советскими истребителями сбит самолёт ВВС США RB-50 «Суперфортрес».
4 сентября 1954 г. возле советского побережья сбит патрульный самолёт ВМС США P2V-5 «Нептун».
7 ноября 1954 г. вблизи острова Хоккайдо (Япония) советскими истребителями сбит самолёт-фоторазведчик ВВС США RB-29.
22 июня 1955 г. вблизи острова Св. Лаврентия в Беринговом море советскими истребителями сбит патрульный самолёт ВМС США P2V-5 «Нептун».
Начиная с июля 1956 г. разработанные под руководством ЦРУ самолёты-шпионы U-2, неуязвимые для тогдашних советских средств ПВО, начали безнаказанные полёты вглубь территории Советского Союза.
В 1953 г. Трумэна на посту президента США сменил Эйзенхауэр. В свою очередь, Аллен Даллес был назначен директором ЦРУ и стал первым штатским на этом посту. За те неполные девять лет, что Даллес находился у руководства, он превратил ЦРУ в главное оружие Америки периода «холодной войны».
Даллес создал в ЦРУ особую культуру, уникальную атмосферу, продержавшуюся на протяжении следующих двух десятилетий. Главными положениями политики ЦРУ в то время были следующие: «мы наделены властью делать всё, о чём нас попросит президент» и «для достижения своих целей мы уполномочены использовать любые средства». Например, привлекать к работе бывших руководителей нацистской разведки, таких, как Рейнхард Гелен, создавать подставные организации типа радиостанций «Свобода» и «Свободная Европа», планировать политические убийства, например, кубинского лидера Фиделя Кастро, и т. д. и т. п.