В 1924 году к театральной славе Ильинского прибавляется еще одна — кинематографическая. Он снимается сразу в двух фильмах: у Якова Протазанова в «Аэлите» (роль сыщика Кравцова) и у Юрия Желябужского в «Папироснице от Моссельпрома» (роль Митюшина). Оба фильма пользуются огромным успехом у зрителей и делают Ильинского широко популярным актером. Этот успех закрепляется ролью Пети Потелькина в комедии Я. Протазанова «Закройщик из Торжка», вышедшей на экран в 1925 году.
В том же году творческие пути Ильинского и Мейерхольда вновь расходятся. На этот раз камнем преткновения в их отношениях становится супруга режиссера Зинаида Райх, которая, по мнению Ильинского, став примой в театре, намеренно отодвигала его на второй план. Этот разрыв актера и режиссера был более бурным, чем предыдущий, — Ильинский не только расстался с режиссером, но и со столичной тусовкой — он уехал в Ленинград, где поступил в Академический театр драмы (бывший Александринский); тут же он получает две роли: Гулячкина в «Мандате» Эрдмана и Кристи в «Герое» Синга. В этом же театре работает и жена Ильинского Татьяна, с которой судьба свела его во время работы у Мейерхольда.
К 1926 году имя Ильинского уже широко известно в стране. В основном благодаря киноролям, в которых он играл комических персонажей, как, например, мелкий вор Тапиока в «Процессе о трех миллионах» или клерк Гопкинс в «Мисс Менд» (оба фильма снял в 1926 году Я. Протазанов). Об огромной популярности артиста говорят афиши того времени: «Завтра — единственная гастроль знаменитого киноартиста, живого Игоря Ильинского!» или «К нам едет король экрана! Нас посетит закройщик из Торжка, похититель трех миллионов, личный друг Мисс Менд и возлюбленный Аэлиты — Игорь Ильинский!» Однако в эти же годы театральная критика не оставляла камня на камне от игры Ильинского на сцене. Если раньше его творческая всеядность удивляла и поражала критиков, то теперь лишь раздражает. К примеру, когда Ильинский стал активно гастролировать по стране как чтец и эстрадный рассказчик, критика обрушилась на него с упреками в откровенной халтуре (в одной из газет его гастроли так и назвали — «халтуриадой»), в потворствовании самым невзыскательным вкусам. Однако были и другие мнения на этот счет. Вот как напишет об этом позднее 3. Владимирова: «И все же театральные странствия Ильинского оказались подлинным университетом актера. Многие «специальные курсы» постигались им в предельно сжатые сроки, осваивались на ходу, давая плоды буквально в следующем же спектакле… Ему довелось испытать свои силы в разных жанрах, проникнуться обаянием старой оперетты, побывать в варьете, ощутить природу эстрадной пародии, ее «сиюминутность» и хлесткость. Пришлось научиться петь куплеты, танцевать канкан с профессиональным блеском, доводить клоунаду до акробатической легкости. На театральных путяхдорогах ждали Ильинского встречи с бесчисленными талантами земли русской, актерами интересными, творчески-самобытными, иногда — поразительными умельцами, у которых можно было перенять сценические секреты и тайны…»
В 1927 году Ильинский совершает еще один «кульбит» — вновь возвращается к Мейерхольду, чтобы начать репетировать Фамусова «Горе уму». Однако очередное возвращение блудного актера почти зеркально повторило предыдущие его уходы-приходы. Ильинский мечтал сыграть роль современного героя, но в планах режиссера этим чаяниям актера места не было. В итоге в 1928 году режиссер и актер вновь рассорились и разлетелись в разные стороны. Однако в 1929 году Мейерхольд, видимо, посчитав, что обошелся со своим лучшим актером не слишком любезно, вновь призвал его под свои знамена, пообещав, что на этот раз современная роль ему обеспечена. И не обманул — Ильинский получил роль Присыпкина в «Клопе» В. Маяковского.
В отличие от сценической деятельности, кинематографическая судьба Ильинского в конце 20-х годов складывается намного успешнее. Здесь что ни фильм — то бестселлер. За период с 1927 по 1930 год Ильинский снялся в четырех фильмах: «Когда пробуждаются мертвые», «Поцелуй Мэри Пикфорд» (оба — 1927), «Кукла с миллионами» (1928), «Праздник святого Йоргена» (1930). Все фильмы имели большой успех у зрителей и критики, однако сам Ильинский относился к ним неоднозначно. Позднее он с грустью посетует, что за всю жизнь так и не приобщился к кино «настоящим, деловым и организационным образом», что не поднялся даже в лучших киноработах до уровня театральных ролей, сыгранных в ту же пору. Несмотря на то что в прессе тех лет Ильинского называли то русским Чаплином, то Гарольдом Ллойдом, то Паташоном, однако сам он оспаривал эти лавры, говоря, что так и не создал в кино собственной маски. Видимо, это было одной из причин того, что первую половину 30-х Ильинский практически не снимался. Единственным исключением была роль в картине «Механический предатель» (1931), которая никаких лавров актеру не принесла. После этого Ильинский в течение семи лет не работал в кино.