С 19 октября в ВРК установлено круглосуточное дежурство, обеспечена постоянная связь с районными советами, воинскими частями, боевыми кораблями Балтийского флота и крупными заводами. Дзержинский работал круглые сутки, почти без сна и отдыха, лично подбирал, инструктировал и направлял комиссаров на места, где они принимали непосредственное участие в приведении в полную боевую готовность воинских частей и кораблей, следил за выпуском и распределением военной продукции, вводил жесткие лимиты отпуска боеприпасов. С этой целью ВРК запретил заводскому комитету Петроградского патронного завода выдавать боеприпасы без визы одного из трех членов ВРК – Дзержинского, Лазимира и Антонова-Овсеенко.
В дни, непосредственно предшествовавшие восстанию, по заданию ЦК РСДРП(б) он контролировал работу почт и телеграфов, обследовал Петропавловскую крепость на предмет размещения в ней запасного штаба восстания.
21 октября 1917 г. на заседании ЦК создана комиссия по подготовке II съезда Советов. На следующий день по предложению Дзержинского и Свердлова ВРК назначил комиссарами в штаб Петроградского военного округа своих членов А.Д. Садовского, П.Е. Лазимира и К.А. Механошина. После отказа командующего округом принять комиссаров ВРК приказом по гарнизону объявлены недействительными все распоряжения штаба округа без визы комиссаров ВРК[28].
В городе отмечался День Петроградского Совета. Дзержинский выступил на митингах в Московском, Нарвском районах и на Охте, на первой Петроградской конференции красногвардейцев. Весь день прошел под лозунгом «Вся власть Советам!».
22 октября под председательством Дзержинского и Свердлова состоялась 1-я Петроградская конференция красногвардейцев, на которой присутствовало около 100 человек, в основном большевиков.
Но не дремала и контрреволюция. Рано утром 24 октября войска, верные Временному правительству, пытались овладеть редакций и типографией органа ЦК – газеты «Рабочий путь», а также развести мосты через Неву. По распоряжению ВРК красногвардейцы, солдаты Литовского полка и 6-го запасного саперного батальона сорвали эту вооруженную вылазку врагов революции. Одному из красногвардейских отрядов задачу ставил лично Дзержинский.
В этот же день члены ЦК РСДРП(б) получили конкретные задания по подготовке восстания. Дзержинский вывел первый отряд из Смольного для занятия Главного телеграфа, который, как очень важный объект, охранялся усиленным караулом[29]. Захватить его вооруженным путем было непростое дело, связанное с большими жертвами и потерей времени. Учитывая это, Дзержинский направил туда секретаря большевистской организации II съезда Советов С.С. Пестковского, своего старого товарища по подпольной работе и тюрьмам Ю.М. Лещинского, а также комиссара Кексгольмского полка А.М. Любовича с целью склонить караул к переходу на сторону революции. Замысел удался как нельзя лучше: комиссар Любович, пользовавшийся у солдат большим авторитетом, сумел их уговорить. Главный телеграф оказался в руках большевиков.
Также решительно действовала в Москве созданная при участии Дзержинского еще в июле 1917 г. Красная гвардия Железнодорожного района, которая к началу октября насчитывала 1000 бойцов. Под руководством Н.Н. Зимина, который был во главе восстания рабочих, красногвардейцы заняли вокзалы, разоружили офицеров и юнкеров, сорвали попытки Ставки направить в Москву воинские эшелоны. Бросив все свои основные силы на помощь другим районам, Железнодорожный ревком вместе с тем обеспечил приезд в Москву революционных отрядов из других городов, установил связь с Петроградом через Николаевский вокзал. По заданию Боевого партийного центра и ВРК Железнодорожный ревком проверил все эшелоны, стоявшие на путях. На ст. Сокольники Казанской железной дороги обнаружены несколько вагонов с 40 тыс. винтовок. Этим в основном была решена проблема вооружения красногвардейцев и солдат.
Поздно вечером 6 ноября Ленин прибыл в Смольный и взял в свои руки руководство восстанием. У главного входа его встретил Дзержинский и проводил на третий этаж, где напряженно работал ВРК. Дзержинский лично следил за доставкой мотоциклами на предприятия, в гарнизоны и воинские части столицы приказ о решительном наступлении на контрреволюцию. Отряды Красной гвардии, матросские и революционные полки Петрограда приступили к выполнению боевых задач. Был продолжен захват важнейших опорных пунктов и правительственных учреждений. В ночь на 7 ноября пал последний оплот буржуазного правительства – Зимний дворец. Октябрьская революция свершилась.