Получив степень бакалавра, Кристофер работал в Оксфорде преподавателем. Он вел курсы древне- и среднеанглийского и древнеисландского. В число первых оксфордских ученых он не вошел и «исследовательскую» карьеру делать не стал, однако пользовался уважением — и как специалист, и как сын своего отца. Именно Кристофер выступил с предложением — охотно принятым — зачислить Дж. Р. Р. Толкина в почетные члены Мертон-Колледжа. Уже в эти десятилетия он в известном смысле работал над «Сильмариллионом» — пока в качестве одного из первых читателей, слушателя, советчика.
Женился Кристофер 2 апреля 1951 г. на 23-летней скульпторше Фейт Фальконбридж. Толкин тепло относился к невестке, часто адресовал письма обоим супругам вместе. Фейт изготовила бюст Толкина, стоящий ныне в библиотеке английского факультета Оксфорда. Изначально он был сделан в 1959 г. по заказу факультета как подарок уходящему на пенсию профессору. В 1966 г. факультет запросил его для установки в библиотеке, и польщенный Толкин согласился. 12 января 1959 г. у четы родился ребенок — Саймон Марио Руэл. Этот второй внук в детстве был любимцем деда, перенесшего на него часть чувств, отданных третьему сыну. Отчасти это можно связать с тем, что брак Кристофера и Фейт оказался неудачным. В 1964 г. они расстались, а через три года официально развелись. В том же году Кристофер женился второй раз, на канадке Бейли Класс, выпускнице Оксфорда, работавшей одно время литературным секретарем у его отца. Последний, в свою очередь, был еще раньше знаком с ее отцом. Бейли в ту пору было двадцать шесть, и она тоже была разведена. Это был первый развод с повторным браком в семействе Дж. P. P. Толкина, дотоле считавшего, что «мужчине-христианину бежать некуда». Но как бы то ни было, и к новой невестке он относился хорошо. Она принесла ему ещё двух внучат. В 1969 г. у Кристофера и Бейли родился сын Адам Руэл, а в 1971 г. — дочь Рэйчел Клэр Руэл.
После смерти Толкина заботы по разбору и публикации отцовского наследства вполне закономерно легли именно на Кристофера — и поскольку он был лучше всех детей с этим наследством знаком, и поскольку единственный был профессионально к этому подготовлен. В 1975 г. Кристофер Толкин ушел в отставку из университета и всецело посвятил себя творческому наследию отца. Уже в том же году вышло подготовленное им к печати издание переводов «Сэра Гавейна», «Перл» и «Сэра Орфео». Через год вышли «Письма Рождественского Деда», подготовленные к печати Бейли Толкин, женой Кристофера.
В 1977 г. вышел «Сильмариллион». Кристофер Толкин попытался свести в единое повествование легенды, созданные отцом в разные годы. В этом ему помогал канадец Гай Гэвриэл Кэй, позднее сам известный автор фэнтези. Иногда при создании достаточно компактного свода допускалась известная вольность, что вскоре вызвало нарекания. Нежданный успех «Сильмариллиона», однако, позволил — и заставил — подойти к задаче тщательнее. В вышедших следом «Неоконченных сказаниях» (1980) и особенно в десятитомной «Истории Средиземья» (1983–1996) читатель обрел возможность познакомиться с оригиналами легенд и осознать сложность их развития. Своеобразный итог работы над «Легендариумом» подвело выпущенное в 2007 г. эпическое сказание «Дети Хурина». Оно представляет собой средний путь между опытом «Сильмариллиона» и академической строгостью «Истории». Самая объемная повесть отца о легендарной Первой Эпохе представлена Кристофером Толкином как целостный, сводный текст, не отягощенный научными комментариями. Но на этот раз это именно подлинный авторский текст, что подробно показано в Приложениях…