«Ипсвич Таун» играл в третьем (южном) дивизионе. Первый лиговый матч «Ипсвич» провел 27.08.1938, победив клуб «Саутенд Юнайтед» со счетом 4:2. «Дубль» в этой встрече оформил Фрэд Джонс, еще по мячу забили Брайн Дэвис и Джильберт Алсоп, а сезон 1938/1939 команда завершила на почетном 7-м месте. Лучшим бомбардиром команды стал Фрэд Чедвик, забивший 23 гола.
Первый успех пришёл к «Испвичу» только в сезоне 1953/1954, когда под руководством Скотта Данкана (он тренировал команду с ноября 1937 года) был выигран турнир третьего дивизиона и команда получила повышение в классе. Правда, уже через сезон «Ипсвич» вернулся обратно. 22.09.1954 Билли Рид в составе сборной Уэльса выступил против команды Югославии. Он стал первым игроком «Ипсвича», приглашенным в национальную сборную.
Назначение в августе 1955 года главным тренером клуба сэра Альфа Рэмзи (Рамсея), только что завершившего футбольную карьеру, стало переломным в истории «Ипсвича». В сезоне 1956/1957 клуб снова выиграл турнир третьего дивизиона, опередив по соотношению мячей «Торки Юнайтед», а в сезоне 1960/1961 – и второго. У клуба скромного провинциального города, который рисовали далеко не на всех картах, и где проживало около 120 тысяч человек, не было возможностей приглашать звездных исполнителей, но тренеру удалось из игроков среднего класса создать удивительно сыгранный и дисциплинированный коллектив, привить им оригинальный тактический рисунок игры, разработанный Рэмзи с учетом имевшихся в его распоряжении конкретных исполнителей.
Сезон 1961/1962 стал самым успешным в истории клуба. Дебютировавший в элите «Ипсвич Таун» сразу же стал чемпионом Англии, на три очка опередив «Бернли» и на четыре – «Тоттенхэм Хотспур». В этом сезоне «Ипсвич» одержал 24 победы, 10 матчей проиграл и 8 сыграл вничью. В ворота соперников было забито 93 мяча, а в свои пропущено 67. Эта победа «Ипсвича» и по сей день считается одной из самых неожиданных в истории английского футбола.
Лучшим бомбардиром команды стал воспитанник «Портсмута» Рэймонд («Рэй») Кроуфорд, забивший за сезон 37 голов, в т. ч. 33 в лиговых матчах. Он разделил с Дереком Кеваном звание лучшего бомбардира первого дивизиона. В 1961 году Кроуфорд стал первым игроком в истории «Ипсвича», приглашенным в сборную Англии. Всего в составе главной команды страны он провел 2 матча и забил 1 гол, а в составе «Ипсвича» в 1958–1963, 1966–1969 провел 320 лиговых матчей и забил 204 гола!
В составе чемпионов играли: Лоуренс («Ларри») Джеймс Карберри (42 матча), Рэй Кроуфорд (41 матч, 33 гола), Дуглас («Дуг») Уолтер Моран (42/14), Эндрю («Энди») Несбитт Нельсон (42), Джеймс («Джимми») Хантер Лидбеттер (41/8), Рой А. Стефенсон (41/7), Джон Элсуорси (41/2; был в составе сборной Уэльса на чемпионате мира 1958 года), Эдвард («Тед») Джон Филлипс (40/28), Уильям («Билли») Александр Бакстер (40), Джон Фредерик Комптон (39), Рой Бейли (37; отец вратаря «Манчестер Юнайтед» и сборной Англии Гари Ричарда Бейли), Уилфрид («Уилф») Холл (5), Дермот Патрик Кёртис (4), Кеннет («Кен») Кэмпбелл Малкольм (3), Реджинальд («Редж») Артур Пикетт (3), Алед Уоткин Уоэн (1).
Бейли, Карберри, Элсуорси, Филлипс и Лидбеттер стали первыми, и остаются единственными, игроками, которые стали победителями первого, второго и третьего дивизионов с одним и тем же клубом. Для этого им хватило шести лет.
В сезоне 1962/1963 «Ипсвич» дебютировал в розыгрыше Кубка европейских чемпионов. В первом туре «синие» дважды разгромили мальтийскую «Флориану» – 4:1 и 10:0 (5 мячей в этом матче забил Кроуфорд), но в следующем круге по итогам двух матчей уступили итальянскому «Милану» (0:3, 2:1).
Не сложился сезон и в чемпионате – только 17-е место. А в матче за Суперкубок Англии «Ипсвич Таун» уступил «Тоттенхэму» со счетом 1:5. Уход из команды в апреле 1963 года Альфа Рэмзи, приглашенного на место главного тренера сборной Англии, положил начало периоду спада, и по итогам сезона 1963/1964 постаревший «Ипсвич Таун» (средний возраст игроков приближался к 30-ти годам), занявший в чемпионате 22-е место, вернулся во второй дивизион. Так, всего через два года после чемпионства, закончилась для «Ипсвича» и его поклонников эта сказка.
В сезоне 1967/1968 «Ипсвич» под руководством Билла Макгарри занял в турнире второго дивизиона первое место и вернулся в элиту. А в январе 1969 года клуб возглавил Бобби Робсон, заключивший с «синими» контракт на два года с зарплатой около пяти тысяч фунтов за сезон (правда, первые восемь месяцев он работал бесплатно, так как менеджеры клуба не рискнули сразу подписывать с ним контракт). Это назначение ознаменовало новый этап в истории клуба.