По итогам сезона 1925/1926 «Дерби Каунти», который с 1925 года стал тренировать Джордж Джоби (впоследствии его назовут одним из самых успешных менеджеров в истории клуба), занял в турнире второго дивизиона 2-е место и это позволило команде вновь попытать свое счастье в элитном английском дивизионе. Эта попытка оказалась успешнее предыдущих, и в первом дивизионе «бараны» играли без перерыва (не считая военных лет) почти четверть века.
В сезоне 1929/1930 «Дерби Каунти», показывающий яркий, результативный футбол, во второй раз в своей истории стал вице-чемпионом Англии, а лучшим бомбардиром команды в те годы был Гарри Бедфорд, пришедший в коллектив в сентябре 1925 года из «Блэкпула». За шесть сезонов (1925–1930) этот форвард провел за «баранов» 203 лиговых матча и забил 142 гола. Пять сезонов подряд он становился лучшим бомбардиром команды.
В сезоне 1930/1931 Бедфорд, поигравший и в составе сборной Англии, перешел в «Ньюкасл Юнайтед», но в составе «баранов» к этому времени уже заиграл другой в будущем легендарный форвард – Джон («Джек») Уильям Энслоу Бауэрс, пришедший в сезоне 1928/1929 из клуба «Сканторп Юнайтед». Впервые он стал лучшим бомбардиром «Дерби Каунти» в сезоне 1930/1931 (39 забитых голов в 34 матчах, в т. ч. 37 голов в 33 лиговых играх), после чего еще три сезона подряд удерживал этот титул.
Всего же в составе «баранов» он провел 203 лиговых матча, в которых отличился 167 раз! В сезонах 1932/1933 и 1933/1934 Бауэрс становился лучшим бомбардиром первого дивизиона, забив 35 и 34 гола соответственно, а в сезоне 1933/1934 установил клубный рекорд – 37 лиговых голов за сезон. Еще один клубный рекорд был установлен в сезоне 1932/1933–43 гола в 47 официальных матчах (35 в 41-й лиговой встрече и 8 в 6 кубковых поединках).
С помощью Джека Бауэрса, и пришедшего в клуб известного форварда Хью Галлахера, «Дерби Каунти» в сезоне 1935/1936 в третий раз стал вице-чемпионом Англии. Двумя годами ранее, в сезоне 1932/1932, «Дерби» дошел до полуфинала Кубка Англии, где уступил «Манчестер Сити» со счетом 2:3.
В эти годы в основном составе «Дерби Каунти», помимо вышеуказанных футболистов, играли: вратари Гарри Уилкс и Джон Кёрби, защитники: Джон («Джек») Уильям Баркер (11 матчей за сборную Англии), Уильям Карр, Джордж Коллин, Томми Купер (15 матчей за сборную Англии), Эдвард Юдалл; полузащитники: Томас Дэвисон, Гевин Маллох, Джон Макинтайр, Джек Николас, Фредерик Сэмюэл Джессоп, Эррингтон («Эрик», «Айк») Кин; нападающие: Бобби Баркли (3 матча, 2 гола за сборную Англии), Сэмюэл Дикинсон («Сэмми») Крукс (в 1927–1946 провел за клуб 408 лиговых матчей, забил 105 голов, за сборную Англии забил 7 голов в 26 матчах), Джордж («Джорджи») Уилфрид Ми (брат тренера «Арсенала» Берти Ми), Питер Ремедж, Джордж Тернент Стефенсон, Дуглас («Дэлли») Данкан, Данкан Хатчинсон, Артур Гровс, Реджинальд Роберт Стокилл, Чарльз Непер, Джимми Хаган и др.
В сезонах 1936/1937 и 1937/1938 годах лучшим бомбардиром «баранов» был известный форвард сборной Уэльса (забил 12 голов в 13 матчах) Дэвид («Дэй») Джон Эстли, пришедший из «Астон Виллы». Но, отыграв за «Дерби Каунти» всего два сезона, он ушел в «Блэкпул». После войны играл за французский «Мец», а позже тренировал клубы «Италии» («Интер», «Дженоа») и Швеции.
В августе 1941 года «Дерби Каунти» оказался в эпицентре скандала. Специальная совместная комиссия Футбольной Ассоциации и Футбольной Лиги установила многочисленные факты финансовых нарушений в период с 1925 по 1938 годы. Касались они в первую очередь премиальных и подъемных, выплачиваемых футболистам на вымышленные имена работников клуба, в виде расходов на несуществующие мероприятия и поездки. Среди тех, кто понес наказание, оказался и менеджер клуба Джордж Джоби, который был пожизненно отстранен от футбола.
В сезоне 1945/1946 «Дерби Каунти», который только что принял воспитанник клуба Стюарт Томас Макмиллан (в сезоне 1914/1915 он провел за команду всего один матч, после чего играл за «Челси», «Джиллингем», «Вулверхэмптон», «Брэдфорд Сити», «Ноттингем Форест» и «Клэптон Ориент»; завершив футбольную карьеру он работал тренером с резервным составом «Дерби» и занимался делами собственного паба) впервые завоевали Кубок Англии.
По пути к финалу «бараны», в составе которых тогда играл великолепный тандем инсайдов в лице Рейча Картера из «Сандерленда» и Питера Дохерти из «Манчестер Сити», переиграли клубы «Лутон Таун» (6:0, 3:0), «Вест Бромвич Альбион» (1:0, 3:1), «Брайтон энд Хоув Альбион» (6:0, 10:1), «Астон Вилла» (1:1, 4:3) и «Бирмингем Сити» (1:1, 4:0). В решающем матче 27.04.1946 на стадионе «Уэмбли», который собрал свыше 100000 зрителей и оказался одним из самых драматичных в истории турнира, футболисты Дерби со счетом 4:1 переиграли «Чарльтон Атлетик» только в дополнительное время.