По приказу Ляпунова казаки Заруцкого выбили из-под Тулы отряд запорожских казаков, служивших польскому королю. В марте 1611 года казаки Заруцкого в составе ополчения Ляпунова подошли к Москве.
22 июня 1611 года казаки убили главного воеводу ополчения Прокопия Ляпунова. Непосредственное участие в убийстве Заруцкого не доказано, но, во всяком случае, имело место преступное бездействие. С этого момента ополчение управлялось дуумвиратом: тушинским боярином Дмитрием Трубецким и Иваном Заруцким. Постепенно меняется и социальный состав первого ополчения. После убийства Ляпунова начался массовый уход дворян и московских ратных людей, первое ополчение постепенно становится чисто казацким.
Тем не менее Заруцкий не решился прямо предложить ополчению присягнуть «царевичу Ивану». Даже если бы большинство ополченцев поддержали Заруцкого, то большая часть из 25 русских городов, признававших власть ополчения и поддерживавших его материально, отказались бы целовать крест «ворёнку». Мало того, во всех своих грамотах Гермоген обличал «проклятого маринкина паньина сына». Поэтому Заруцкий был вынужден вести агитацию за Ивана через подставных лиц.
Пока первое ополчение находилось под Москвой, Заруцкий содержал Марину с сыном неподалёку, в Коломне, под защитой верных ему казаков. Надо ли говорить, что атаман периодически наведывался в Коломну, до которой было всего день-два пути. Свою же законную супругу Заруцкий предусмотрительно заставил постричься в монахини.
При подходе к Москве ополчения Минина и Пожарского Заруцкий понял, что его карьере приходит конец. В самом лучшем случае он мог так и остаться казачьим атаманом, но о Марине пришлось бы забыть навсегда. Заруцкий лихорадочно ищет выход. Он вступает в переговоры с гетманом Ходкевичем, войско которого находилось у села Рогачево. Стороны почти договорились о переходе Заруцкого к полякам, но в последний момент об этом стало известно в стане первого ополчения. Поляк пан Хмелевский убежал от Ходкевича и сообщил Трубецкому, что Заруцкий ведёт переговоры с эмиссаром Ходкевича поляком Бориславским. Последний был схвачен и умер под пытками, а Заруцкий вместе с 2500 казаками в ночь на 28 июля 1612 года бежал по Коломенской дороге в Коломну к Марине с сыном. Заруцкий забрал их с собой, разграбил Коломну и ушёл на Рязанщину.
Заруцкий намеревался захватить Переяславль Рязанский, но у Шацка наперерез ему двинулся Владимир Ляпунов, сын покойного Прокопия. В конце сентября 1612 года у села Киструс в шестнадцати верстах от Рязани Ляпунов разбил казаков, которые отступили на юго-восток Рязанской земли и остановились в Сапожке.
Чтобы помешать Заруцкому укрепиться в Мещёрском крае, в Шацк из Рязани было направлено триста стрельцов. Кроме того, в Шацке находился мордовский отряд под командованием кадомского князя Кудаша Кильдеярова и часть мещёрских дворян. Заруцкий был вынужден вновь отступить. 11 декабря 1612 года его казаки заняли городок Михайлов, который на несколько недель стал резиденцией «царицы» Марины и «царя» Ивана.
Тем не менее кольцо царских войск (после избрания Михаила на царство силы, подчинявшиеся Москве, буду именовать для простоты царским войском) сжимались вокруг Михайлова. В середине марта 1613 года Заруцкий с основной частью своего воинства покинул Михайлов и пошёл на Епифань. 2 апреля 1613 года в Михайлове произошёл переворот. Местные жители, натерпевшиеся от казаков, подняли восстание и частично перебили, а частично взяли под стражу казаков из гарнизона Заруцкого.
Замечу, что Москва пыталась решить вопрос с Заруцким не только силовыми, но и дипломатическими методами. В марте 1613 года Земский собор направил к Заруцкому в Епифань трёх казаков «полка Трубецкова»: Василия Медведя, Тимофея Иванова и Богдана Твердикова — «з боярскими и з земскими грамоты». Этих казаков хорошо знали и сам Заруцкий, и его казаки ещё по первому ополчению.
Посланцев Земского собора поначалу встретили в Епифани неласково: их дочиста ограбили и заперли под замок. Но позже Заруцкий сменил тактику и позволил посланцам вернуться в Москву, отправив с ними свои грамоты. Правда, награбленное так и не вернули, и в Москве бояре выдали посланцам компенсацию по десять рублей на брата. В грамотах Заруцкий просил, чтобы его царское величество, то есть Михаил, «на милость положил, вину его отдал, а он царскому величеству вину свою принесёт и Марину приведёт».