Манифестом 1726 года Синод был разделен на два апартамента. Первому апартаменту повелевалось «состоять в 6 персонах архиереев». Все они были равны между собой: отменялись прежние звания вице-президентов, советников, асессоров. На первый апартамент возлагалось «управление всякими духовными делами Всероссийской Церкви». Второй апартамент составлен был из шести светских чиновников и предназначался для управления церковными вотчинами. Так под вывеской «второго апартамента» вновь восстанавливался упраздненный после учреждения Синода Монастырский приказ.
Новым царствованием в истории России открывалась эпоха временщиков, внезапного возвышения одних и стремительного падения других. Страшное падение выпало и на долю первого вице-президента Синода архиепископа Новгородского Феодосия. После смерти Петра он осмелился открыто заговорить об унижении Церкви светской властью, о бесправии архиереев, о тайном разорении монастырских вотчин и расстройстве монастырей. Покойного царя он по жестокости сравнивал с Иваном Грозным, с пренебрежением высказывался о новой императрице, а против всесильного временщика Меньшикова позволял и оскорбительные выпады. Неосторожность переоценившего свои силы иерарха дала сильное оружие против него его главному сопернику архиепископу Феофану, обвинившему его в государственной измене.
В апреле 1725 года архиепископ Феодосий был арестован и подвергнут розыску. В ходе расследования обнаружилось, что своих слуг он обязал присягой на верность себе, вроде государственной присяги. Суд приговорил его к лишению сана, и под именем чернеца Федоса некогда всесильный церковный сановник был заточен в тюрьму Корельского монастыря на далеком севере, где через пять месяцев страданий скончался.
Вместо него Новгородскую кафедру занял сам Феофан, ставший первым членом Синода. Но вторым членом Синода стал давний обличитель Феофана архиепископ Феофилакт (Лопатинский), а третьим членом - Ростовский митрополит Георгий (Дашков), выходец из старинной боярской семьи, сильный связями в родовитом дворянстве.
После смерти Екатерины I престол перешел к Петру II, сыну царевича Алексея. В царствование этого отрока государственная власть оставалась в руках временщиков-верховников, самым влиятельным из которых вначале был Александр Меньшиков, а после его падения и ссылки в Сибирь - князья Долгорукие. При правлении Долгоруких стали открыто проявляться стремления к реставрации допетровских порядков. В связи с этим в Синоде усиливается позиция великорусской «партии». Митрополит Георгий настоял на вводе в Синод уволенного еще при Петре I престарелого опального архиерея митрополита Игнатия (Смолы) и архимандрита Льва (Юрлова), возведенного вслед за этим на Воронежскую кафедру. Архиепископ Феофилакт держался в стороне от сторонников митрополита Георгия, но как и архиереи-великороссы, он был убежденным противником церковно-политической линии Феофана, который остался единственным в Синоде ревнителем петровских идей. В церковных кругах открыто стали вести разговоры о восстановлении патриаршества. Над головой Феофана, больше всех потрудившегося над упразднением патриаршества, к тому же причастного к трагедии отца императора - царевича Алексия, собиралась гроза.
Но в ночь на 19 января 1730 года скончался пятнадцатилетний император, последний из русских царей, которого погребли в Москве, в Архангельском соборе Кремля. Верховный Тайный Совет призвал на престол старейшую в роде Романовых племянницу Петра I Анну Иоанновну, вдову Курляндского герцога. С ее воцарением «верховники» связывали надежды на то, чтобы «впредь самодержавию не быть». К Анне Иоанновне в Митаву вместе с приглашением на престол высланы были и так называемые «пункты», подписав которые, она в сущности ограничивала самодержавную власть подобием аристократической конституции. Приверженцы петровских реформ встревожились. Одновременно с официальным посольством от «верховников» в Митаву направились и негласные, тайные посланцы от графа Головкина и архиепископа Феофана. Феофан, рискуя головой, включился в авантюру по срыву «затейки» «верховников». В Митаве Анна подписала «пункты», но в Москве, на собрании московского и провинциального дворянства, с подозрением относившегося к «затейке» «верховников», порвала бумагу с этими «пунктами». Архиепископ Феофан торжествовал победу. «Верховники» пали. Подорваны были и позиции опиравшихся на них сторонников восстановления патриаршества. Стала проводиться политика возвращения к заветам Петра. На деле часто в карикатурном виде восстанавливались худшие стороны петровской политики. В области церковного управления проводником этой линии стал Феофан.