Его мать Агриппина также скончалась. Когда она оскорбительно отозвалась о Тиберии, командовавший охраной центурион сильным ударом выбил ей глаз; затем ее оставили умирать от голода; неизбежный конец наступил 18 октября 33 года. Ответственность Тиберия за смерть этих двоих не совсем ясна, но трудно представить, что он об этом не знал. Тем более, что Друз III был для него опасен. Недаром осенью 31 года в Эгейском море на Кикладах появился лже-Друз, о котором говорили, что он сбежал из Рима и направлялся в Сирию к солдатам своего отца. Обеспокоенный этим наместник Македонии Поппей Сабин отправился на поимку лже-Друза, следуя за ним через Эгейское море, Грецию от Эвбеи до Коринфа, затем от Пирей до Эпира, где лже-Друз скончался вскоре после того, как объявил о своем намерении отправиться в Италию. Обман был явным, но его успех выявил популярность Друза III. Естественно, что Калигула унаследовал эту популярность.
Последний сын Германика был юношей благоразумным — он ничего лишнего не говорил и ему нельзя было приписать ничего компрометирующего. Проживая вместе с Тиберием, он не внушал тому опасений. В 31 году, незадолго до падения Сеяна, Калигула заменил своего умершего брата Нерона в отправлении четырех жреческих обязанностей, т.е. он стал авгуром, членом коллегии, отправляющей культ Августа, жрецом и, наконец, арвальским братом. С девятнадцати лет он находился с Тиберием в Кампании; вступление в жреческие коллегии не заставляло его вернуться в Рим, но вместе с тем явно указывало на него как на наследника. Правда, хотя Калигула и продвинулся дальше, чем его братья, по лестнице служебных должностей, дед держал его в строгости и не баловал чествованиями. Даже когда Калигула получил мужскую тогу, Тиберий не стал объявлять о выдаче серебра народу, как это было принято ранее. После гибели Сеяна Калигула не получил никакого продвижения в должности. В 33 году Тиберий помолвил его Юнией Клавдиллой, дочерью Марка Юния Силана. Его тесть, консул 15 года, входил в число самого знатного сенаторского нобилитета и был сторонником объединения Клавдиев. Тогда же Калигула стал квестором. Брак и квестура Калигулы могли быть центральным событием для жителей Рима, однако Тиберий не отпускал от себя юношу даже в связи с этими переменами в его жизни. Последовавшие затем смерть его брата, а потом и матери вызвали различные кривотолки, но сам Калигула по-прежнему был осторожным и сдержанным.
Он отнюдь не вел жизнь затворника. Калигула много занимался спортом и легко вступал в связь с женщинами. Будучи сотрапезником Тиберия, он должен был проявлять себя в изысканных беседах. Когда квестура ввела его в сенат, Калигула стал членом совета принцепса, который тот периодически созывал. Кроме того, Калигула мог обучаться ведению государственных дел, наблюдая, как функционирует администрация империи посредством деятельности многочисленных рабов и вольноотпущенников, которые использовались в качестве помощников принцепса гораздо чаще, чем иные сенаторы или всадники. Так же, как государи управляли своим имуществом, нескольких десятков человек было достаточно, чтобы справиться со штатом в несколько сотен рабов и вольноотпущенников. Эти последние, будучи унаследованными или подаренными, переходили в другие столичные или провинциальные «дома», нередко сохраняя при этом личные взаимоотношения. В сущности, наряду с личными отношениями, которые поддерживались между нотаблями империи через дружеские связи (между равными) или клиентелу (между родственниками различного ранга), люди и информация циркулировали также между теми, кто не был знатным в силу социального статуса (рабов и вольноотпущенников) или низкого рождения (воины стражи; надзиратели, играющие, к примеру, роль политической полиции). Калигула, который воспитывался в трех больших римских «домах» — Агриппины, Ливии и Антонии и привык к разнообразию окружения, совсем не чувствовал себя чужим в доме Тиберия, тем более, что здесь он встретил немало знакомых лиц. Дом Тиберия был многолюдным, здесь обсуждалось немало важных дел, но это напоминало то, что он уже знал ранее. С возрастом Калигула обретал опыт и учился с пользой для себя.
В Риме, этом официальном центре власти, шла иная политическая жизнь, для которой он оставался чужаком. Действовали магистраты и сенат, сосредоточив в своих руках немалую часть управленческой власти. Процессы, следовавшие один за другим, свидетельствовали об острой политической борьбе. Взгляд со стороны, например с Капри, мог оценить эти процессы как самоуничтожение сенаторского сословия, но историк не должен соглашаться с этим поверхностным суждением, ему необходимы факты.