Оно направляло работу военных комиссаров, будучи единым органом по руководству политработой в действующей армии, тыловых управлениях и воинских частях. В соответствии с решением 8-го съезда РКП(б) приказом РВСР № 674 от 18 апреля 1919 г. Всероссийское бюро военных комиссаров упразднялось. Одновременно для руководства партийно-политической работой в армии и в тылу вместо него был учреждён Политотдел РВСР, преобразованный приказом Реввоенсовета Республики № 912 от 26 мая того же года в Политуправление РВСР. Политуправление Реввоенсовета Республики получило права военного отдела ЦК партии. Во главе его назначался член ЦК партии, которому предоставлялись и права члена Реввоенсовета Республики. Первым начальником Политического управления был назначен член ЦК партии И.Т. Смилга.
Среди военных комиссаров в годы Гражданской войны были Р.И. Берзин, А.С. Бубнов, К.Е. Ворошилов, Я.Б. Гамарник, В.П. Затонский, С.М. Киров, В.В. Куйбышев, В.И. Межлаук, К.А. Мехоношин, А.И. Микоян, Г.К. Орджоникидзе, И.В. Сталин, И.С. Уншлихт и многие другие деятели партии.
Многие из военных комиссаров отличились в боевых действиях против белогвардейцев и интервентов. За время Гражданской войны 39 членов РВС фронтов и армий и 499 военных комиссаров были награждены орденом Красного Знамени и Почетным революционным оружием.
Создание института комиссаров в годы Гражданской войны явилось вынужденной, но необходимой мерой, которая в целом себя оправдала. Более того, оно сыграло важнейшую роль в укреплении боеспособности Красной Армии и ее дисциплины, достижении победы над внутренними и внешними врагами. Этот институт явился основным, цементирующим стержнем партийно-политического аппарата в Красной Армии.
Проведение военной реформы в СССР в 1924–1925 гг. и переход вооруженных сил на новый территориально-милиционный принцип комплектования поставили перед военно-политическим руководством государства сложные задачи по реорганизации армии и флота. 2 марта 1925 г. М. Фрунзе подписал приказ Реввоенсовета СССР «О введении единоначалия в РККА». Оно вводилось в двух формах: полное единоначалие устанавливалось там, где командир был членом партии и отвечал ее требованиям. При нем назначался помощник по политической части; неполное единоначалие предполагало наличие комиссара, который отвечал за партийную и политическую работу и помогал командиру в боевой подготовке.
6 марта 1925 г. было опубликовано постановление ЦК РКП(б) «Об единоначалии в Красной Армии», в котором отмечалось, что в настоящее время создались вполне благоприятные условия для проведения в жизнь принципа единоначалия. В постановлении также указывалось, что единоначалие в воинских частях будет проводиться в двух формах. Во-первых, в руках начальника и строевого командира полностью сосредоточиваются функции оперативно-строевые, административные и хозяйственные. Комиссар при этом, освобождаясь от обязанностей повседневного контроля строевой, административной и хозяйственной деятельности командира, сохраняет руководство политической и партийной работой в части и несет ответственность за ее морально-политическое состояние.
Во-вторых, в отношении тех партийных командиров, которые удовлетворяют требованиям партийно-политического руководства (т. е. могущие быть одновременно и комиссарами), будут совмещаться в их лице функции строевые, административно-хозяйственные и партийно-политического руководства.
В июне 1934 г. Реввоенсовет СССР, существовавший как коллегиальный орган руководства вооруженными силами, был упразднен. Этим же постановлением ЦИК СССР Народный комиссариат по военным и морским делам был переименован в Народный комиссариат обороны СССР. Штаб РККА был преобразован в Генеральный штаб Красной Армии.
ЦИК и Совет народных комиссаров СССР 22 сентября 1935 г. утвердили новое Положение о прохождении службы командным и начальствующим составом РККА. Военно-политическому составу всех родов войск присваивались звания: политрук, старший политрук, батальонный комиссар, полковой комиссар, бригадный комиссар, дивизионный комиссар, корпусной комиссар, армейский комиссар 2-го ранга, армейский комиссар 1-го ранга. Эти воинские звания были приравнены к званиям комсостава: помощник политрука (старшина); младший политрук (лейтенант); политрук (старший лейтенант); старший политрук (капитан); батальонный комиссар (майор); полковой комиссар (полковник); бригадный, дивизионный, корпусной комиссары (комбриг, комдив, комкор) и, наконец, армейские комиссары 2-го и 1-го ранга. Для всего командно-начальствующего состава устанавливались новые знаки различия, соответствующие воинским званиям, была введена новая форма одежды.