В 1475 г. из Венеции прибыл в Москву знаменитый архитектор Ридольфо Альберти деи Фиоравенти, прозванный «Аристотелем» за ренессансный плюрализм своих дарований и видов деятельности. Посмотрев на руины постройки Кривцова и Мышкина, Аристотель заявил, что здание сделано плохо и восстановлению не подлежит: «известь не клеевита». Мощи святителей Московских были снова перенесены, на сей раз в церковь преп. Иоанна Лествичника. Стены неудачной постройки были разрушены до основания, после чего с лета 1475 г. приступили к изготовлению фундамента собора. Весной 1476 г. стали выкладывать стены. Завершены работы были к августу 1479 г., когда митрополит Геронтий совершил торжественное освящение нового грандиозного кафедрального храма Русской Церкви. Он вызвал на Руси неподдельное восхищение и в дальнейшем стал образцом для подражания в течение XVI–XVII вв.
Однако радость по поводу завершения строительства Успенского собора была омрачена размолвкой между митрополитом и великим князем. Конфликт между Геронтием и Иоанном III выявил новую для Руси опасную тенденцию, которая в дальнейшем стала получать все большее развитие. Начало ссоре государя и Первоиерарха было положено в 1478 г., когда Ростовский архиепископ Вассиан Рыло, настроенный по отношению к Геронтию весьма недружелюбно, решил подчинить себе Кирилло-Белозерский монастырь, как находящийся в его епархии. Обитель, однако, издревле была изъята из судебной юрисдикции местного архиерея и находилась в ведении удельного князя Верейско-Белозерского, каковым в то время был князь Михаил Андреевич, представитель младшей ветви Московской династии. Геронтий выдал ему грамоту на Кириллов монастырь. Вассиан протестовал, но митрополит не реагировал. Тогда Ростовский владыка пожаловался Иоанну III, и тот собрал в Москве собор для решения проблемы. Духовенство не поддержало Геронтия, и Иоанн, изорвав грамоту Белозерского князя, передал монастырь своему любимцу Вассиану. Помимо того, что великий князь хотел уважить Вассиана, он намеревался тем самым и ослабить князя Михаила, что должно было еще более утвердить самодержавную власть Московского государя, пришедшую на смену удельному порядку.
Продолжением этого конфликта между Геронтием и Иоанном стал случай, который произошел при освящении нового Успенского собора. Этот инцидент вновь, еще более выпукло, выявил все более нарастающее стремление великого князя к вмешательству в дела церковные. После крестного хода в день освящения храма великому князю доложили, что митрополит Геронтий поступает неверно, совершая хождение против солнца. Государь, полагавший, что ходить нужно посолонь, дерзнул выговорить Первосвятителю за это, заявив, что из-за подобных ошибок гнев Божий приходит на Русскую землю. В богослужебных книгах Иоанн III не обнаружил никаких указаний относительно того, как совершать крестный ход, однако его точку зрения поддержали чудовский архимандрит Геннадий (будущий Новгородский архиепископ, борец с «жидовствующими») и Ростовский архиепископ Вассиан Рыло, недруг Геронтия, стремившийся занять его место.
В этом эпизоде показательны два момента. Во-первых, великий князь уже вполне мыслит себя равным византийским государям после того, как Русь окрепла, а сам он вступил в брак с принцессой из дома Палеологов. Иоанн уже усваивает себе и поведенческий стереотип императоров, активно вмешивавшихся в дела Церкви. Само по себе участие самодержавного монарха в делах церковных в православной традиции всегда оценивалось позитивно, но при одном условии — высоком уровне церковного сознания и не менее высокой степени ответственности пред Богом за Церковь и народ. К сожалению, Иоанну III этого нередко недоставало. Тем не менее, постепенно и на Руси стали вырисовываться контуры нового типа отношений между церковной и светской властями, при котором монарх усваивал себе право диктовать свою волю Предстоятелю Русской Церкви. Кроме того, инцидент со спором относительно совершения крестного хода отчасти показал, что Русь уже миновала пиковую отметку своего духовного подъема. Начинался спад, показателем которого было чрезмерное внимание к обрядовым частностям, что в итоге со временем выродится в утрированные и абстрагированные формы обрядового благочестия, заслоняющие подлинную духовную глубину. Итогом этого станет в XVII столетии трагедия старообрядческого раскола.
После скандала с освящением Успенского собора Иоанн III так прогневался на Геронтия, что даже запретил ему освящать новопостроенные московские храмы. Однако весь пафос новоявленного самодержца и преемника Императоров Ромеев мигом улетучился, как только на горизонте вновь замаячила страшная тень Орды. Великий князь счел за лучшее во время нашествия хана Ахмата и знаменитого стояния на Угре не возвращаться к теме крестного хода. Но лишь только угроза его власти миновала, спор возобновился с новой силой во II половине 1481 г. Соборное разбирательство, однако, подтвердило правоту Геронтия. Но Иоанн продолжал свои нападки на митрополита. Тогда Первосвятитель удалился в Симонов монастырь и велел передать государю, что оставит кафедру, если великий князь не «побьет ему челом» и не прекратит принуждать к хождению посолонь.
Митрополита поддержало практически все духовенство. Иоанна — только Геннадий и новый Ростовский архиепископ Иоасаф (князь Оболенский). Иоанн III, едва ли отступивший от своего устремления возвыситься и над митрополичьей властью, тем не менее, понял, что переусердствовал, размахнувшись явно не по силам. Время для того, чтобы хрупкую симфонию государства и Церкви времен татарщины растворить в неограниченном самодержавии Московского государя, еще не пришло. Великий князь смирился и послал в Симонов своего сына: Геронтию было предложено вернуться в Кремль. Но митрополит «ковал железо, пока горячо», обостряя ситуацию до крайности. Он отказался вернуться, и Иоанн принужден был самолично ехать к митрополиту, чтобы уговорить его возвратиться и вновь принять бразды правления Русской Церковью. Великий князь принес свои извинения и обещалы впредь по-сыновнему слушаться митрополита.
Однако следует отметить, что столкновение Иоанна III с Геронтием никак не отразилось на позиции митрополита во время событий, в ходе которых решалась дальнейшая судьба Руси. Геронтий оказал великому князю активную поддержку во время знаменитого стояния на Угре. Перед лицом опасности возрождения ордынского ига сплотились, несмотря на прежнюю неприязнь, даже самые непримиримые прежде недруги: Иоанн III и архиепископ Вассиан Ростовский — с одной стороны — и митрополит Геронтий — с другой. Великий князь, весьма решительный, когда дело касалось того, чтобы приструнить кого-либо из своих подданных внутри Русского государства, при угрозе нашествия Ахмата стал весьма осторожным и робким. Так и не решился Иоанн первым выступить на татар. Когда же великий князь возвратился в Москву, оставив русское войско на Угре, оба иерарха — Геронтий и Вассиан — согласно упрекали Иоанна в робости и воодушевляли его на дальнейшую борьбу с татарами. Архиереи настояли в конечном итоге на возвращении Иоанна к своему войску. Но вскоре до Москвы дошел новый тревожный слух о том, что великий князь собирается просить мира у Ахмата, соглашаясь даже на частичную от него зависимость и выплату дани. И Вассиан, и Геронтий действовали в лучших патриотических традициях, характерных для Русской Церкви в XIV–XV вв.: они направили Иоанну послания, в которых убеждали великого князя не делать этого, а воевать до полной победы над татарами и утверждения независимости Руси. Вассиан в своем послании аргументирует необходимость войны до победного конца новым теократическим сознанием, утвердившимся на Руси в это время. При этом Вассиан освобождает Иоанна от вассальной клятвы Ахмату, заявляя, что повиновение православного государя «богостудному, оскверненному, самозванному царю» преступно и грешно. Вассиан видел в войне с татарами священную брань за победу Православия. Послание Геронтия к Иоанну более спокойно по тону.