С 1921 г. Мильх был сотрудником авиационной компании «Юнкерс», с 1928-го работал главным исполнительным директором «Люфтганзы» и по праву считал эту авиационную компанию своим детищем. Он вывел «Люфтганзу» в число самых передовых и перспективных в мире. Мильх «разоблачил» авиаконструктора Хуго Юнкерса, пацифиста по убеждениям, которого обвинили в государственной измене, но судить не стали в обмен на передачу им своей компании в государственную собственность.
С конца 1920-х Мильх был тесно связан с нацистами и оказывал им услуги финансового и транспортного характера. Адольфу Гитлеру директор «Люфтганзы» бесплатно предоставил личный самолет с экипажем, а Герману Герингу ежемесячно переводил 1 тыс. марок из фонда авиакомпании.
Герман Геринг, став рейхсминистром авиации, начал набирать чиновников в свое министерство. С 28 января 1933 г. по 21 июня 1944 г. Мильх служил статс-секретарем имперского министерства авиации, был начальником вооружения люфтваффе. Между Мильхом и Герингом не существовало близких отношений, во время Первой мировой войны их пути не пересекались. Для Мильха Геринг был одним из политиков, которого он «субсидировал» деньгами «Люфтганзы» ради защиты интересов компании в рейхстаге; для Геринга Мильх – безотказной «рабочей лошадкой», на которую можно взвалить всю повседневную работу в министерстве.
Когда встал вопрос о назначении Мильха заместителем Геринга, к рейхсминистру прибыл начальник тайной полиции Рудольф Дильс с досье на Мильха. Из документов следовало: мать Мильха – немка, отец – еврей. С такими анкетными данными Мильх не мог быть вторым человеком в министерстве авиации и руководить национальной авиакомпанией. По Нюрнбергским законам он вообще подлежал лишению имперского гражданства. Но Геринг, заинтересованный в Мильхе, произнес фразу, ставшую афоризмом: «Кто здесь еврей – в люфтваффе решаю я».
Клара Мильх по просьбе сына сделала заявление, что не вела половую жизнь со своим мужем-евреем, а отцом ее сына является барон Герман фон Бир, «истинный ариец». На этом основании Эрхарду Мильху было выдано свидетельство о «чистоте расы». Геринг долго смеялся: «Мы сделали Мильха ублюдком, но ублюдком аристократическим».
Мильх был самым деятельным человеком в люфтваффе. Он делал ставку на надежные и проверенные самолеты Me-109, Me-110, Ю-88 и Хе-111. Мильх сумел значительно поднять производственные показатели авиационной промышленности. К 1944 году производство одномоторных истребителей в Германии, стремящейся противостоять стратегическим бомбардировкам союзников, достигло 23 805 машин (в СССР в том же году – 16 703). Мильха можно считать организатором германского ракетостроения. Он был одним из технических руководителей программы создания реактивного самолета Ме-262 и «оружия возмездия» – ракет «Фау». Во многом благодаря Мильху люфтваффе оставались грозным противником в воздухе до конца Второй мировой войны.
После провала снабжения по воздуху 6-й армии Паулюса, окруженной под Сталинградом в конце 1942 года, Мильх пытался «подсидеть» своего шефа Геринга. Гитлер, прекрасно понимая, кто из них больше делает для люфтваффе, сменить Геринга отказался. Причину Мильху по-дружески объяснил руководитель Германского трудового фронта Роберт Лей: «Уймись, Эрхард. Геринга тебе не спихнуть. Он хоть и дутая фигура, но блестит, как медный таз. А ты, дружище, уж извини, фигура не для фасада».
Однако и у Мильха были серьезные «промахи»: во время битвы за Англию он командовал 3-м воздушным флотом, который так и не выполнил свою боевую задачу – разгромить Британию с воздуха. К тому же Мильх вовремя не организовал производство реактивных бомбардировщиков. По требованию Гитлера «второй человек в люфтваффе» 21 июня 1944 г. вынужден был подать в отставку. Вскоре Мильх попал в серьезную автокатастрофу. Ходили слухи, что авария была подстроена. Больше на службу Третьему рейху он не возвращался. 4 мая 1945 г. Мильх был арестован британцами в замке Зихерхаген на побережье Балтийского моря. Он был застигнут врасплох, но оказал решительное сопротивление: отбивался от наседавших на него солдат своим маршальским жезлом.
Во время работы Международного военного трибунала в Нюрнберге Мильх выступал свидетелем на суде, был яростным защитником Геринга; участников заговора против Гитлера он назвал «подонками». Мильх содержался американцами в бывшем нацистском концлагере Дахау, вместе с ним сидели генерал-фельдмаршалы Вальтер фон Браухич и Альберт Кессельринг.