Помимо общеобразовательных дисциплин в университете И. Ахмеров упорно изучал турецкий, французский и английский языки. После окончания университета в 1923–1925 годах работал заместителем директора Московского педагогического техникума им. Профинтерна. В те годы это было для выпускников вузов своеобразной «производственной практикой», в ходе которой представители новой интеллигенции осваивали конкретные участки работы и получали необходимые практические навыки.
После двух лет работы на педагогическом поприще Ахмеров был направлен на работу в Народный комиссариат иностранных дел. В 1925 году молодого дипломированного специалиста командируют в г. Термез, в полпредство СССР в Бухарской Советской Социалистической Республике. В Термезе он занимает первую дипломатическую должность — работает в качестве дипломатического агента. Однако вскоре эта республика была ликвидирована, ее территория вошла в состав трех вновь образованных советских азиатских республик (Узбекистана, Туркмении и Таджикистана). Молодой дипломат переводится на работу в Турцию в качестве секретаря генконсульства СССР в Стамбуле. В 1928 году Ахмеров получает повышение по службе: он назначается временно исполняющим обязанности Генерального консула СССР в Трапезунде и работает на этом посту до середины 1929 года.
Именно к этому периоду относится начало сотрудничества Ахмерова с советской внешней разведкой. Находясь в Турции, он не только усовершенствовал знания иностранных языков, но и получил навыки общения с иностранцами, познакомился с основами вербовочной работы. За период работы в Турции он сумел завести обширные связи в иностранной колонии и приобрел в ней ряд ценных источников политической информации.
В то время Стамбул и близлежащие балканские государства представляли большой интерес для советской внешней разведки. После поражения белогвардейцев в Гражданской войне армия генерала Врангеля была эвакуирована из Крыма в район Стамбула и размещена в лагерях беженцев на Галлиполийском полуострове. Часть белой эмиграции осела в Турции, однако подавляющее большинство бывших офицеров и рядовых Добровольческой армии переселилось в Болгарию, Сербию, Грецию и другие европейские страны.
В сентябре 1924 года русская военная эмиграция объединилась в Русский общевоинский союз (РОВС), насчитывавший в своих рядах до 20 тысяч активных членов. Руководитель РОВС барон Врангель стремился сохранить костяк Добровольческой армии за рубежом для организации интервенции в Советскую Россию. Поэтому Центр крайне нуждался в получении достоверной информации о планах и замыслах контрреволюции. Именно на решение этой задачи были направлены усилия Ахмерова и других разведчиков в Турции.
По возвращении в Москву Ахмеров был назначен на должность референта Наркомата иностранных дел. Руководство органов государственной безопасности внимательно присматривалось к молодому дипломату и пришло к выводу о том, что он подходит для работы в ОГПУ. В марте 1930 года Ахмеров зачисляется на работу в контрразведывательное подразделение ОГПУ в качестве оперативного сотрудника и вскоре направляется в Бухару, где активно участвует в борьбе с басмачеством. Он успешно справляется с поставленными задачами, и руководство ОГПУ принимает решение о переводе его на работу в Иностранный отдел (внешнюю разведку).
Поскольку в то время в ОПГУ еще не было специального учебного заведения для подготовки будущих разведчиков, в 1931 году, по возвращении из Бухары, Ахмеров был направлен на учебу в Институт красной профессуры. На факультете мирового хозяйства и мировой политики он совершенствует знания, необходимые для работы за границей. В 1932 году Ахмеров зачисляется в штат Иностранного отдела ОГПУ, где знакомится с работой внешней разведки и задачами, решаемыми ее загранаппаратами.
В январе 1933 года молодой разведчик был приглашен в кабинет начальника внешней разведки А.Х. Артузова. В начале беседы Артур Христианович сразу же подчеркнул, что перед Ахмеровым ставится новая, исключительно важная задача. Артузов отметил, что помимо угрозы с Запада со стороны белогвардейской эмиграции и их покровителей на Востоке страны вырисовывается дополнительный очаг напряженности. Дело в том, пояснил он, что Япония захватила китайскую провинцию Маньчжурию и создала там марионеточное правительство. Японцы упорно работают над тем, чтобы превратить Маньчжоу-Го в плацдарм для агрессии против СССР и Китая. Оперативная обстановка в этом регионе чрезвычайно осложнилась. Белогвардейская эмиграция, окопавшаяся в Маньчжурии, открыто перешла на службу Японии и вынашивает планы агресии против СССР вместе с японской императорской армией.