Общество было создано Эскрива в 1943 году отчасти для того, чтобы обеспечить поддержку священников, посвятивших себя пастырской заботе о членах, еще до того, как Opus Dei получил каноническую правоспособность к инкардинации духовенства.
В 1944 году произошло первое рукоположение для Opus Dei, и принявшие его три священника стали первыми членами Священнического общества Святого Креста. Сегодня в нем 1850 священников, инкардинированных в прелатуру, и еще 2000 епархиальных священников, членов общества.
Священники Opus Dei выходят из рядов нумерариев и ассоциированных членов — это необходимое условие, связанное с тем, что нужно подстраховаться, чтобы никто не подозревал Opus Dei во «вмешательстве» в чьи-то чужие интересы. Эти священники после рукоположения автоматически становятся членами Священнического общества. Прелат — «генеральный президент» общества. Однако по закону там нет начальства, и священники общества остаются полностью в ведении своего местного епископа.
Руководящие структуры Opus Dei определены в статусе организации. Максимальной властью обладает прелат, преемник Эскрива, которого называют «Отец». До сих пор в Opus Dei было два прелата — Альваро дель Портильо, который был избран в 1975 году после смерти Эскрива и рукоположен папой Иоанном Павлом II, и теперешний прелат епископ Хавьер Эчеверрия, которому сейчас за семьдесят. Он был избран после смерти Портильо в 1994 году и стал епископом в 1995 году. Согласно статусу, прелат живет в месте своего служения. Существовала естественная преемственность от Эскрива к Портильо и к Эчеверрия, поскольку Портильо был ближайшим помощником Эскрива, а Эчеверрия — личным секретарем Эскрива.
Для священников Opus Dei прелат — их епископ, у них к нему то же отношение, что у епархиальных священников к местному епископу. Однако каждый священник Opus Dei, совершающий богослужение вне прелатуры, должен получить на это право от епископа данной епархии.
Прелату помогают два центральных совета, штаб-квартиры которых находятся в Риме. Генеральный совет — головной орган мужской части организации, Центральная асессория — женской. Оба совета консультируют прелата по общим вопросам. В настоящее время немецкий нумерарий Марлис Кукинг — глава Центральной асессории, а прелат Эчеверрия — Генерального совета. Теоретически оба этих органа самостоятельны, но равноправны. Дело не только в том, что у них различные структуры, существует ряд запретов, среди которых даже прямое общение друг с другом.
Однажды я спросил Сару Кэссиди, нумерария из Англии, члена Центральной асессории, принято ли звонить колле-гам-мужчинам для обсуждения какого-либо вопроса, например возможности расширения деятельности Opus Dei в конкретной стране. Она ответила «нет» — если возникнет необходимость такого обсуждения, это можно сделать лишь в письменной форме.
Марлис Кукинг утверждает, что мнения женщин имеют в дискуссиях тот же вес, что и мужчин, и эта практика восходит ко времени Эскрива. «Часто случалось, что он приходил к нам и спрашивал: «Генеральный совет решил то-то и то-то, а что вы думаете?» Если мы говорили нечто противоположное, он часто полагался на наше мнение», — сказала она мне в ноябре 2004 года в интервью, данном на Вилле Сакетти — штаб-квартире женского отделения. В том же здании находится Вилла Тевере, но у нее отдельный вход и помещения. Кукинг сказала, что когда Центральная асессория что-нибудь предлагает, «прелат нас выслушивает и задает вопросы, но обычно он утверждает предложенное, говоря, что мы лучше знаем проблему, даже если он очень хорошо знаком с действительным положением вещей».
Структура советов более или менее одинакова. Они состоят из членов Opus Dei, которые отвечают за различные области апостольской деятельности (молодежь, супернумерарии и нумерарии), предлагают программы изучения философии и теологии и занимаются административной работой. Кроме прелата, к обоим советам имеют отношение две фигуры — генеральный викарий Окарис и викарий-секретарь, в настоящее время отец Мануэль Дакал Видал. Каждый совет также назначает на должности региональных делегатов, то есть официальных представителей для каждого «региона» Opus Dei, примерно соответствующего стране, таким образом, Франция — регион, Кения — регион и т. д. Члены обоих советов переизбираются раз в восемь лет.
Региональный уровень имеет такую же базисную структуру. Во главе каждого региона стоит региональный викарий или советник, и существует два совета — для мужчин и для женщин. В США региональный викарий — отец Томас Болин, его офис находится в штаб-квартире Opus Dei на Манхэттене на тридцать четвертом этаже.