После окончания в 1937 г. Воронежского педагогического института работал учителем истории в средней школе № 28 г. Алма-Аты, затем научным сотрудником, а позже директором научно-исследовательского института педагогики (ныне НИИ педагогических наук имени И. Алтынсарина) при Наркомате просвещения Казахской ССР.
В 1940 г. решением Бюро ЦК КП (б) Казахстана Е. Бекмаханов был направлен на учебу в Высшую партийную школу при ЦК ВКП (б) в Москву, где обучался до ноября 1941 г.
В годы Великой Отечественной войны он был начальником управления Республиканского комиссариата народного просвещения, одновременно занимался преподавательской деятельностью в высших учебных заведениях.
В 1946–1947 гг. Е. Бекмаханов — заместитель по научной работе директора Института истории, археологии и этнографии при АН КазССР; с 1947 г. до самой смерти (6 мая 1966 г.) возглавлял организованную им самим кафедру истории Казахстана в Казахском государственном университете.
В конце 1941 г. Бекмаханову представился «счастливый случай» — в Алма-Ату была эвакуирована группа московских и ленинградских историков во главе с член-корреспондентом АН СССР Анной Михайловной Панкратовой (с 1953 г. — академик). В этой группе были профессора Н. Дружинин, А. Кучкин, М. Вяткин и др. Пятеро из них во главе с А. Панкратьевой вместе с казахскими историками в 1943 г. издали однотомник «История Казахской ССР». Ермухан Бекмаханов стал автором 4-й главы этой книги о национально-освободительном движении под предводительством Кенесары Касымова.
Книга вышла благодаря А. Панкратовой, которая направила письмо в Центральный комитет Коммунистической партии Казахстана о том, что всю ответственность за научное и идеологическое содержание будущей книги берёт на себя (журнал «Вопросы истории», № 11, 1988 г.).
«История Казахской ССР» стала первым фундаментальным научным трудом по национальной истории в СССР и была выдвинута на соискание сталинской премии. Премию книга не получила, по мнению А. Панкратовой, из-за козней Алексея Яковлева, который был членом-корреспондентом Академии наук СССР и членом Комитета по Сталинским премиям и академика Евгения Тарле, с которым у А. Панкратовой были натянутые отношения.
В 1943 г. Бекмаханов защитил кандидатскую диссертацию.
Анна Михайловна Панкратова добиваясь объективной оценки труда коллектива авторов «Истории Казахской ССР» дошла до Центрального комитета ВКП (б) и 29 мая 1944 г. в Институте истории Академии наук СССР под руководством секретарей Центрального комитета (в том числе Андрея Жданова и Георгия Маленкова) прошло обсуждение с целью «рассмотрения некоторых тенденций в исторической науке». На собрании Е. Тарле, А. И. Яковлев, С. К. Бушуев дали оценку «Истории Казахской ССР» как книге, «написанной против русских, восхваляющей национальное восстание против России» (Письмо Панкратовой. Журнал «Вопросы истории», № 11, 1988 г.), но некоторые моменты были высоко оценены.
Институт истории Академии наук СССР не принял никакого постановления, дающего какую-нибудь оценку по этому вопросу. Однако некоторые казахские ученые, завидовавшие Бекмаханову, критические замечания, высказанные на этом заседании, впоследствии использовали против Бекмаханова.
Параллельно Е. Б. Бекмаханов работал над докторской диссертацией «Казахстан в 20-е и 40-е годы XIX века», в которой одна из глав посвящена Кенесары Касымову. В октябре 1946 г. он защитил эту работу в Ученом совете Института истории АН СССР, став первым казахом — доктором исторических наук, а в 1947 г. издал ее отдельной книгой.
После защиты диссертации завистники из числа казахских коллег Бекмаханова начали против него войну. С обвинениями против Е. Бекмаханова выступили казахские историки Х. Айдарова, Т. Шойынбаев и М. Акынжанов. Поэтому 28 февраля 1948 г. Институт истории Академии наук СССР 28 февраля 1948 г. вынес книгу на обсуждение московских ученых.
Выступившая на собрании казахская историк Х. Айдарова обрушилась с обвинениями в адрес Бекмаханова, заявив, что Бекмаханов не справился с поставленной задачей, совершил с методологической точки зрения крупные ошибки, совершенно не смог дать правильную оценку ни восстанию, ни личности Кенесары Касымова. Причину этого Х. Айдарова увидела в том, что Бекмаханов придерживался «буржуазной и буржуазно-националистической концепции, а выдержки из трудов классиков марксизма-ленинизма использовал для отвода глаз».
После Айдаровой выступили восемь российских историков, которые, отметив некоторые недостатки работы, дали весьма высокую оценку труду Ермухана Бекмаханова{36}.