Дальнейшее развитие монастыря связано уже с именем игумена Мартиниана, видного церковного деятеля XV века. Мартиниан — выходец из крестьян небольшой вологодской деревни, монах Кирилловской обители, верный ученик и последователь Кирилла. Он прошел суровую монастырскую выучку, хорошо знал все распорядки служб, все претензии и желания братии. Особое внимание уделял Мартиниан развитию своего любимого дела — переписыванию книг и созданию библиотеки. Все иноки кроме обычных церковных служб должны были исполнять и особые послушания, в том числе читать, переписывать и переплетать книги. Сам игумен также переписывал книги. В короткое время Мартиниан сумел превратить Ферапонтов монастырь в крупный общественно-культурный центр.
Пахомий Лагофет, известный писатель, составитель житий святых, посетивший монастырь около 1461–1462 годов, говорил, что он был «зело красен, много имуще братии Господеви работающих». В 1466 году здесь возводится взамен обветшавшего, новый, более обширный деревянный храм, также посвященный Рождеству богородицы.
С середины XV века Ферапонтов монастырь — один из центров просвещения Белозерского края, крупный феодал, принимающий участие в политической жизни Московского государства. Из стен монастыря вышла целая плеяда известных просветителей, книжников, философов. Достаточно упомянуть Филофея — бывшего игумена, а затем епископа Вологодско-Пермской епархии. Тесные узы соединяли со многими видными иноками Ферапонтовской обители новгородского архиепископа Геннадия. Ведя ожесточенную борьбу с еретиками, он находил в далеком северном монастыре единомышленников и необходимые ему книги.
Немало лет провел в Ферапонтове не менее известный деятель русской церкви — ростовский архиепископ Иоасаф, происходивший из рода князей Оболенских. После ссоры с великим князем Иваном III Иоасаф был сослан в далекую северную обитель, постриженником которой он когда-то был.
С именем Иоасафа связано начало каменного строительства в Ферапонтове. Возвращение его в монастырь после восьмилетнего управления Ростовской епархией почти совпало с сильным пожаром, охватившим обитель (около 1488 г.). Многие строения выгорели дотла, чудом уцелело некое «сокровище», хранившееся в келье архиепископа и предназначенное для монастырских нужд. Очевидно, именно на эти средства на пепелище сгоревших построек возвели каменный собор Рождества богородицы. Во всяком случае, в преданиях, нашедших отражение в житиях, указывается, что Иоасаф использовал свои богатые сбережения для «монастырского строения». Возможно также, что именно он пригласил для росписи нового соборного храма Дионисия, с работами которого он или был знаком сам, или знал о них по рассказам своего родственника, ростовского архиепископа Вассиана Рыло — заказчика икон для Успенского собора в Кремле, исполнявшихся Дионисием.
Конечно, каменные постройки Ферапонтова значительно уступают грандиозным сооружениям соседней Кирилловской обители. Однако строительство, развернувшееся в Ферапонтове в конце XV и в XVI веках, было по тем временам весьма значительным.
Сравнительная уединенность, относительно «тихая и мирная» жизнь обители сделали ее своеобразной «резиденцией» ссыльных. Здесь отбывали ссылку многие неугодные московским правителям лица. В конце XV века тут нашел приют опальный митрополит киевский Спиридон, а в XVII веке коротал свои дни неуемно честолюбивый, некогда могущественный и всесильный патриарх Никон.
Митрополит Спиридон, философ и богослов, человек необычайно просвещенный, написал в стенах обители два сочинения — «Изложение о православной истинной нашей вере» и «Житие святых Зосимы и Савватия Соловецких». Первое из них, во многом полемическое, было направлено против вероотступников, еретиков, выступления которых волной прокатились по Новгороду, Пскову и Москве, вызвав смятение в умах современников и даже среди самих церковников.
Польско-шведская интервенция начала XVII века мало отразилась на жизни монастыря. Захваченный неприятельскими отрядами в 1614 году, он подвергся сравнительно небольшому разорению. Однако общий экономический упадок Белозерья, вызванный нашествием, задержал дальнейшее развитие обители почти на тридцать лет. Кратковременное оживление хозяйственной деятельности и каменного строительства в Ферапонтове в 1640-х годах было вызвано рядом льгот со стороны царского дома Романовых. Впоследствии этот «духовный центр» постепенно приходит в упадок и запустение.
Тяжким бременем легла на обитель и забота о содержании опального патриарха Никона, проживавшего здесь с 1666 по 1676 год. Сосланный сюда после низложения церковным собором, Никон не переставал надеяться на скорое возвращение и требовал тех же патриарших почестей от окружающих и тех же привилегий, которыми он пользовался в былые времена. Избалованный ранее почти неограниченной властью, он постоянно выдвигал все новые и новые требования. Монастырские власти, также не уверенные в том, что судьба окончательно отвернулась от бывшего патриарха, считались с капризами этого честолюбивого и властного человека.
По указанию Никона воздвигли в Ферапонтове особые хоромы — «кельи многие житей с двадцать пять» со «сходами и всходами», среди Бородавского озера насыпали из камней остров в форме креста. На острове Никон водрузил деревянный крест и проводил долгое время в молитвах. На кресте была вырезана следующая надпись: «Животворящий крест Христов поставил смиренный Никон, Божию милостию патриарх, будучи в заточении за слово Божие и за св. Церковь на Белоозере в Ферапонтове монастыре в тюрьме». Кресты с подобными же надписями были расставлены по его приказанию в разных местах на дорогах возле монастыря.
После смерти царя Алексея Михайловича в 1676 году положение Никона резко изменилось в худшую сторону. Патриарх Иоаким, его давний враг, предъявил ему многочисленные обвинения как смешные и нелепые, так и очень серьезные, например, сношения с посланцами Степана Разина. Этого было достаточно, чтобы перевести Никона в Кирилло-Белозерский монастырь и установить за ним усиленный надзор. Только в 1681 году Никон получил разрешение вернуться в созданный им Воскресенский Ново- Иерусалимский монастырь под Москвой, но по дороге заболел и умер.
С конца XVII века Ферапонтов монастырь окончательно приходит в упадок. В 1798 году обитель была упразднена, а ее церкви сделаны приходскими. В XVIII–XIX веках древние здания подверглись варварским ремонтам и переделкам, а некоторые были уничтожены. В 1857 году обветшавшую деревянную монастырскую ограду заменили каменной, которая частично дошла до нашего времени.
В начале XX века, в связи с пятисотлетием со дня основания, монастырь открыли вновь, но уже как женский. В 1908–1915 годах в нем были проведены восстановительные работы под руководством известных исследователей древнерусского искусства П. П. Покрышкина и К. К. Романова. Ныне здесь — филиал Кирилловского историкохудожественного музея,
Ферапонтов монастырь в отличие от соседнего Кирилло- Белозерского не был сколько-нибудь сильно укреплен и не считался крепостью. Вместо мощных каменных стен он имел лишь деревянную ограду с невысокими башнями по углам.
Главным, парадным въездом в монастырь служили каменные ворота в западной стене ограды, как обычно, называвшиеся Святыми, с кельей и сторожкой по сторонам и двумя небольшими храмами — Богоявления и Ферапонта — над ними (илл. 97). Это хорошо сохранившееся сооружение, построенное в 1649 году, составляло прежде основной фасад всего архитектурного комплекса, обращенного к дороге. По своей композиции — ворота внизу и храмы вверху — оно довольно традиционно.
Нижний ярус с двумя различной величины проездами, устои которых снаружи трактованы в виде широких граненых столбов с базами и капителями, типичен для таких построек. Гораздо своеобразнее выглядит верхний этаж, занятый двумя церквами. Это — прямоугольный объем с небольшими оконными проемами, завершенный прямым карнизом и покрытый четырехскатной кровлей. По своим формам он близок скорее к обычным гражданским, нежели к культовым постройкам, что явно свидетельствует о нарастании элементов светскости, так называемом процессе «обмирщения» в церковном зодчестве Руси в середине XVII века. Да и внутри объединенное помещение храмов плохо приспособлено для службы. Узкое, вытянутое, разделенное на две части только аркой, со слегка пониженными прямоугольными алтарями, оно явно не соответствует церковным каноническим архитектурным формам. Подобные храмы для данной эпохи представляли новшество, получив широкое развитие только в конце XVII-начале XVIII века.