Оппозиция в думе была обезглавлена, ничто не мешало теперь Грозному расправиться со строптивыми церковными иерархами, также ставшими в оппозицию режиму. 9 мая 1566 г. митрополит Афанасии демонстративно сложил с себя сан и удалился в Чудов монастырь, в знак протеста против опричнины. Грозный предложил занять кафедру казанскому архиепископу Герману, который даже переехал на митрополичий двор. Однако вскоре новый митрополит попытался склонить царя к отмене опричного режима «тихими и кроткими словами», и члены опричной думы настояли на немедленном изгнании Германа. В Москву был спешно вызван игумен Соловецкого монастыря Филипп (в миру Федор Степанович Колычев). Филипп принадлежал к знатному старомосковскому боярскому роду и по прибытии в Москву быстро сориентировался в положении дел. Он согласился занять кафедру, но при этом потребовал отмены опричнины. Царь был в ярости и хотел удалить Филиппа, не сделал он этого лишь из опасения окончательно испортить отношения с духовенством, которое и без того было до крайности раздражено. В конце концов церковному собору удалось уговорить соловецкого игумена, и 20 июля 1566 г. Филипп дал обязательство «не вступаться» в опричнину и царский «домовный обиход» при условии, чтобы он и впредь «советовал бы с царем и великим князем», и взошел на митрополию. Однако «советовать», не «вступаясь», было немыслимо, и митрополит не исполнил бы своей должности в глазах паствы, если бы не попытался образумить государя. В марте 1568 г. митрополит посетил царя и долго беседовал с ним наедине. Убедившись в тщетности приватных увещаний, митрополит выступил публично: 22 марта во время богослужения в Успенском соборе при большом стечении народа митрополит Филипп начал с государем «враждовати о опришнине». Митрополит несколько раз публично обличал царя. Опричники начали готовить над ним расправу. В Соловки была отправлена ревизионная комиссия, в результате митрополит был обвинен в «порочном поведении».
Обвинение было до такой степени шито белыми нитками, что его отказался подписать единственный авторитетный член следственной комиссии епископ Пафнутий. Тем не менее 4 ноября 1568 г. импровизированный Земский собор Филиппа осудил и лишил его сана. Не зная о соборном решении или не желая подчиниться ему, 8 ноября Филипп произносит очередную проповедь против опричнины. Опричники во главе с Алексеем Басмановым ворвались в собор, сорвали с митрополита облачение и отправили его в заточение в Тверской Отроч монастырь, где через год во время похода на Новгород его лично задушил Малюта Скуратов.
Расправа над Филиппом означала гораздо больше, нежели просто устранение неугодного иерарха. Право «вступаться» и «советовать», за которое упорно держался митрополит, издревле принадлежало иерархам православной церкви на Руси. Одна из главных светских обязанностей митрополита заключалась в «печаловании» царю, указании власти на «неправедность» ее действий. Обычай, который в те времена был важнее писаного закона, запрещал князю не прислушиваться к митрополичьему «печалованию», которое таким образом служило важным инструментом политической адвокатуры и обратной связи великого князя с его подданными. Устранение Филиппа, сопровождавшееся почти полным «перебором» церковных иерархов, положило конец этой практике. Царь освободился еще от одного важного и эффективного механизма, ограничивавшего его произвол. С этого времени церковная организация на Руси стала приобретать характер служилого сословия, жестко контролировавшегося верховной властью. Смирение церкви покупалось отчасти и «пряником» — взятые в опричнину монастыри (московский — Симонов, ярославский — Спасский) получали существенные льготы и привилегии.
Наконец, последний и самый кровопролитный удар опричного террора был нанесен по городам Северо-Западной Руси. Формально карательный поход был предпринят на Новгород. Новгородцам было выдвинуто обвинение в «изменном деле», будто бы они хотели «Новгород и Псков отдать литовскому королю, а царя и великого князя Ивана Васильевича всея Руси хотели злым умышленьем извести, а на государство посадить князя Владимира Андреевича». Но в декабре 1569 г. по дороге на Новгород опричное войско устроило резню в Клину, Торжке, Твери и Вышнем Волочке, против которых никаких обвинений не выдвигалось вовсе. 2 января 1570 г. передовой опричный полк подошел к Новгороду и блокировал его, «учиниша великия сторожи и крепкия заставы… кабы ни един человек из града не убежал». 6 января в город въехал сам царь, и начался пятинедельный погром и грабеж.