Религиозная подоплека опричнины, как показывают последние исследования А. Л. Юрганова, заключалась в последовательном, хотя и рискованном с канонической точки зрения доведении Иваном Грозным до логического конца идеи о царе как наместнике Божьем на земле. Еще Иосиф Волоцкий писал, что «царь убо естеством [то есть телом] подобен есть всем человеком, а властию же подобен есть вышням [то есть Всевышнему] Богу». А значит, по разумению Ивана, царь «яко Бог» имеет право на ярость наказания, может начинать Страшный суд «здесь и сейчас», казня грешников и милуя праведников. Так что в восприятии самого Грозного опричнина, скорее всего, была явлением и политическим, и религиозным. Разумеется, с точки зрения строго церковной это чудовищное искажение самого существа Нового Завета. Именно об этом бесстрашно напоминал царю митрополит Филипп.
Первые опричные казни ставят исследователей в тупик, в списках жертв невозможно проследить какой-либо закономерности. Кроме того, невозможно себе вообразить, что все сложное заведение опричнины предпринималось ради казни в феврале 1565 г. пятерых бояр и ссылки в Казань десятка ростовских и ярославских княжат. По всей видимости, в течение года Грозный лишь острил опричный топор, и только когда орудие было вполне готово, употребил его по назначению. Основные «потоки», которые ясно просматриваются в кажущемся хаосе опричных казней, показывают совершенно недвусмысленно, для чего этот топор создавался.
Первой жертвой широкомасштабного и целенаправленного опричного террора стали члены Земского собора 1566 г. Собор был созван для подтверждения правительственного курса на продолжение войны в Ливонии и, соответственно, утверждения чрезвычайных налогов. На Соборе значительная группа участников потребовала отмены опричнины. Последовали казни и ссылки.
Следующий удар был нанесен по земской думе. 11 сентября 1568 г. были казнены конюший – председатель думы И. П. Челяднин-Федоров, окольничие М. И. Колычев и М. М. Лыков, боярин А. И. Катырев-Ростовский и с ними до 150 дворян, приказных людей. Мы никогда не узнаем, насколько основательны были выдвинутые против думцев обвинения в заговоре с целью смещения Ивана Грозного и замены его старицким князем Владимиром Андреевичем. Обвинение, скорее всего, было ложным, существенно, однако, что под этим предлогом уничтожался целый слой старинных советников московских государей, носителей традиции «вольных слуг», не готовых беспрекословно повиноваться любому княжескому распоряжению.
Оппозиция в думе была обезглавлена, ничто не мешало теперь Грозному расправиться со строптивыми церковными иерархами, также ставшими в оппозицию режиму. 9 мая 1566 г. митрополит Афанасий демонстративно сложил с себя сан и удалился в Чудов монастырь в знак протеста против опричнины. Грозный предложил занять кафедру казанскому архиепископу Герману, который даже переехал на митрополичий двор. Однако вскоре новый митрополит попытался склонить царя к отмене опричного режима «тихими и кроткими словами», и члены опричной думы настояли на немедленном изгнании Германа. В Москву был спешно вызван игумен Соловецкого монастыря Филипп (в миру Федор Степанович Колычев). Филипп принадлежал к знатному старомосковскому боярскому роду и по прибытии в Москву быстро сориентировался в положении дел. Он согласился занять кафедру, но при этом потребовал отмены опричнины. Царь был в ярости и хотел удалить Филиппа, не сделал он этого лишь из опасения окончательно испортить отношения с духовенством, которое и без того было до крайности раздражено. В конце концов церковному собору удалось уговорить соловецкого игумена, и 20 июля 1566 г. Филипп дал обязательство «не вступаться» в опричнину и царский «домовный обиход» при условии, чтобы он и впредь «советовал бы с царем и великим князем», и взошел на митрополию. Однако «советовать» не «вступаясь» было немыслимо, и митрополит не исполнил бы своей должности в глазах паствы, если бы не попытался образумить государя. В марте 1568 г. митрополит посетил царя и долго беседовал с ним наедине. Убедившись в тщетности приватных увещаний, митрополит выступил публично: 22 марта во время богослужения в Успенском соборе при большом стечении народа митрополит Филипп начал с государем «враждовати о опришнине». Митрополит несколько раз публично обличал царя. Опричники начали готовить над ним расправу. В Соловки была отправлена ревизионная комиссия, в результате митрополит был обвинен в «порочном поведении». Обвинение было до такой степени шито белыми нитками, что его отказался подписать единственный авторитетный член следственной комиссии епископ Пафнутий. Тем не менее 4 ноября 1568 г. импровизированный Земский собор Филиппа осудил и лишил его сана. Не зная о соборном решении или не желая подчиниться ему, 8 ноября Филипп произносит очередную проповедь против опричнины. Опричники во главе с Алексеем Басмановым ворвались в собор, сорвали с митрополита облачение и отправили его в заточение в Тверской Отрочь монастырь, где через год во время похода на Новгород его лично задушил Малюта Скуратов.