Во дворце Ночи первой оказывается Кошка, чтобы предупредить хозяйку о грозящей опасности — приходе Тильтиля и Митиль. Ночь не может запретить человеку распахнуть врата ее тайн. Кошке и Ночи остается только надеяться, что человек не поймает настоящую Синюю Птицу, ту, что не боится дневного света. Появляются дети в сопровождении Пса, Хлеба и Сахара. Ночь пытается сначала обмануть, потом запугать Тильтиля и не дать ему ключ, открывающий все двери в ее дворце. Но Тильтиль поочередно открывает двери. Из-за одной выскальзывают несколько нестрашных Призраков, из-за другой, где находятся болезни, успевает выбежать Насморк, из-за третьей чуть не вырываются на свободу войны.
Затем Тильтиль открывает дверь, за которой Ночь хранит лишние Звезды, свои любимые Ароматы, Блуждающие Огни, Светляков, Росу, Соловьиное Пение. Следующую, большую среднюю дверь, Ночь не советует отпирать, предупреждая, что за ней кроются видения настолько грозные, что не имеют даже названия. Спутники Тильтиля — все, кроме Пса, — в испуге прячутся. Тильтиль и Пес, борясь с собственным страхом, открывают дверь, за которой оказывается дивной красоты сад — сад мечты и ночного света, где среди звезд и планет без устали порхают волшебные синие птицы. Тильтиль зовет своих спутников, и, поймав каждый по нескольку синих птиц, они выходят из сада. Но вскоре пойманные птицы погибают — дети не сумели обнаружить ту единственную Синюю Птицу, что выносит свет дня.
Лес. Входит Кошка, здоровается с деревьями, разговаривает с ними. Натравливает их на детей. Деревьям есть за что не любить сына дровосека. И вот Тильтиль повержен наземь, а Пес еле освободился от пут Плюща, он пытается защитить хозяина. Оба они на волосок от гибели, и лишь вмешательство Души Света, которая велит Тильтилю повернуть алмаз на шапочке, чтобы погрузить деревья в мрак и молчание, спасает их. Кошке удается скрыть свою причастность к бунту. Дети ищут Синюю Птицу на кладбище. В полночь Тильтиль со страхом поворачивает алмаз, могилы разверзаются, и из них появляются целые снопы призрачных, волшебно прекрасных белых цветов. Птицы поют восторженные гимны Солнцу и Жизни.
"Где же мертвые?.. — Мертвых нет..." — обмениваются репликами Тильтиль и Митиль.
В поисках Синей Птицы дети со своим эскортом оказываются в Садах Блаженств. Тучные Блаженства едва не втягивают Тильтиля и его спутников в свои оргии, но мальчик поворачивает алмаз, и становится видно, насколько Тучные Блаженства жалки и безобразны. Появляются домашние Блаженства, которых поражает, что Тильтиль не подозревает об их существовании. Это Блаженство Быть Здоровым, Блаженство Любить Родителей, Блаженство Голубого Неба, Блаженство Солнечных Дней, Блаженство Видеть Зажигающиеся Звезды. Они посылают самое быстроногое Блаженство Бегать По Росе Босиком известить о приходе детей Великие Радости, и вскоре появляются высокие прекрасные ангелоподобные существа в блистающих одеждах. Среди них Великая Радость Быть Справедливым, Радость Быть Добрым, Радость Понимать и самая чистая Радость Материнской Любви.
Она кажется детям похожей на их мать, только гораздо красивее... Материнская Любовь утверждает, что дома она такая же, но с закрытыми глазами ничего нельзя увидеть. Узнав, что детей привела Душа Света, Материнская Любовь созывает другие Великие Радости, и они приветствуют Душу Света как свою владычицу. Великие Радости просят Душу Света откинуть покрывало, которое еще скрывает непознанные Истины и Блаженства. Но Душа Света, исполняя приказ своего Повелителя, лишь плотнее закутывается в покрывало, говоря, что час еще не настал, и обещает прийти когда-нибудь открыто и смело. Обнявшись на прощание, она расстается с Великими Радостями. Тильтиль и Митиль в сопровождении Души Света оказываются в Лазоревом дворце Царства Будущего. К ним сбегаются Лазоревые Дети. Это дети, которые когда-нибудь родятся на Земле. Но на Землю нельзя прийти с пустыми руками, и каждый из детей собирается принести туда какое-нибудь свое изобретение: Машину Счастья, тридцать три способа продления жизни, два преступления, летающую по воздуху машину без крыльев. Один из малышей — удивительный садовник, выращивающий необыкновенные маргаритки и огромный виноград, другой — Король Девяти Планет, еще один призван уничтожить на Земле Несправедливость. Двое лазоревых детишек стоят, обнявшись. Это влюбленные. Они не могут наглядеться друг на друга и беспрерывно целуются и прощаются, потому что на Земле окажутся разделены столетиями. Здесь же Тильтиль и Митиль встречают своего братика, который вскоре должен появиться на свет.