Программа создания летающей лаборатории "Х-37" официально началась 14 июля 1999 года заключением четырехлетнего контракта с корпорацией "Боинг" на сумму 173 млн долларов. Заказчиком по контракту выступало НАСА, а затраты предполагалось разделить между правительственными организациями, причастными к американской космонавтике. При заключении контракта была объявлена цель разработки — проверка свыше сорока новых технологий в области конструкции космических маневрирующих аппаратов, двигательной установки и способов эксплуатации, которые в перспективе должны способствовать созданию более дешевых и надежных многоразовых ракет-носителей. То есть "Х-37" предназначалась роль очередного демонстратора технологий. В работу включились и ВВС США, которые поначалу выделили весьма скромное финансирование в объеме 16 млн долларов.
Предварительные проработки "космического маневрирующего аппарата повторного взлета" (так можно перевести одно из его многочисленных названий: "SMV", "Space Maneuver Vehicle") велись на "Боинге" еще до заключения контракта, и концепция демонстратора к тому времени уже была сформирована. Планировалось, что беспилотный аппарат "SMV" будет запускаться внутри грузового отсека корабля системы "Space Shuttle" или на одноразовых носителях. Он мог бы оставаться на орбите до трех недель, а потом возвращаться в атмосферу и совершать горизонтальную автоматическую посадку на полосу обычного аэродрома.
Согласно первоначальным планам, осенью 2001 года предполагалось провести на авиабазе Эдвардс сбросы прототипа с самолета-носителя "В-52", а уже с 2002 года начать космические полеты. Однако после начала работ произошла смена заказчика. Истинные причины этого неизвестны: то ли военные по своей инициативе забрали проект у гражданских, то ли гражданские потеряли интерес к нему из-за сокращения финансирования. Факт остается фактом: 13 сентября 2004 года функции заказчика были официально переданы Управлению перспективных оборонных разработок (Defense Advanced Research Projects Agency, DARPA), которое считается одним из самых таинственных подразделений Министерства обороны США.
С того времени все основные аспекты программы создания "Х-37", начиная техническими деталями и заканчивая общими объемами финансирования, оказались полностью засекреченными. При этом выросший объем работ привел к существенному увеличению стоимости и сроков реализации проекта. Вариант, создававшийся под руководством НАСА, получил обозначение "Х-37А". Пентагон присвоил ему свой индекс, и теперь аппарат называется "Х-37В".
В 2006 году проект вновь сменил хозяина, но уже в рамках военного ведомства. Новым владельцем программы стало Управление быстрого реагирования (Rapid Capabilities Office) ВВС США. Для летных испытаний военные решили построить два экземпляра "Х-37В", о чем объявили 17 ноября. Тогда же было заявлено, что программа направлена на "снижение риска, проведение экспериментов, а также разработку концепции оперативного применения технологий многоразового космического аппарата в поддержку долгосрочных целей в области освоения космического пространства".
Первым шагом на пути к орбитальным полетам должны были стать атмосферные сбросы полноразмерного аппарата "ALTV" ("Approach and Landing Test Vehicle") для испытаний захода на посадку и приземления. В сентябре 2004 года стало известно, что на начальном этапе он будет сбрасываться с высотного самолета "White Knight" ("Белый рыцарь"). И действительно, такие полеты вскоре начались.
Седьмого апреля 2006 года прототип "Х-37В" совершил свой первый свободный планирующий полет. Во время посадки случилась досадная авария: "ALTV" съехал с полосы и получил повреждения. После ремонта провели еще несколько испытаний, одно из которых оказалось полностью успешным.
Довольно долго решался вопрос носителя. Запуск на шаттле после катастрофы корабля "Columbia" был исключен. В результате выбрали ракету "Atlas V" ("Атлас-5"), диаметр головного обтекателя которой превышал размах крыла "Х-37В".
Несмотря на секретность, особенности компоновки "демонстратора технологий" были опубликованы в прессе еще до первого космического полета. Как можно судить из этих материалов, "Х-37В" построен по нормальной самолетной схеме с V-образным хвостовым оперением. Начальная масса аппарата — 4990 кг. Длина составляет 8,92 м, а высота на стоянке с выпущенным шасси — 2,9 м. В хвостовой части размещен маршевый двигатель "AR2-3", а также группа двигателей реактивной системы управления. Первоначально предполагалось, что объединенная двигательная установка будет работать на концентрированной перекиси водорода и авиационном керосине. Однако, по некоторым данным, сейчас компоненты заменили более традиционными азотным тетраоксидом и гидразином, что позволило увеличить срок пребывания аппарата на орбите до 270 суток.